Tick-borne Pathogens in Small Ruminants in Turkey: A Systematic Review

Year 2019, Volume: 1 Issue: 2, 74 - 83, 15.08.2019

Mehmet Fatih Aydın Nazir Dumanlı

Abstract

Ticks and tick-borne diseases cause significant problems while raising livestock. Tick-borne diseases have increased in Turkey during recent years because Turkey has suitable climatic conditions and a large-variety animal population. Sheep and goat farming form a substantial part of the national economy. The main tick-transmitted pathogens in small ruminants in Turkey are Babesia ovis, B. motasi, B. crassa, Babesia sp., Theileria ovis, T. uilenbergi, T. luwenshuni, Theileria sp. MK, Theileria sp. OT1, Theileria sp. OT3, Anaplasma ovis, andA. phagocytophilum. The major tick-transmitted pathogens in sheep and goats in terms of geographic region, province, host, number of animals examined, sampling technique, sampling year, and diagnosis method are summarized chronologically in this review, and we present the current situation in Turkey.

Keywords

Tick, Pathogen, Sheep, Goat, Turkey

Türkiye’deki Küçük Ruminantlarda Kene ile Bulaşan Patojenler: Sistematik Bir Derleme

Abstract

Keneler ve kene kaynaklı hastalıklar hayvan yetiştiriciliği açısından önemli sorunlara neden olmaktadır. Türkiye uygun iklim koşullarına ve çok çeşitli hayvan nüfusuna sahip olduğundan, son yıllarda Türkiye'de kene kaynaklı hastalıklar artmıştır. Koyun ve keçi yetiştiriciliği, ulusal ekonomide önemli bir yer tutmaktadır. Türkiye'deki küçük ruminantlarda kene ile nakledilen başlıca patojenler; Babesia ovis, B. motasi, B. crassa, Babesia sp., Theileria ovis, T. uilenbergi, T. luwenshuni, Theileria sp. MK, Theileria sp. OT1, Theileria sp. OT3, Anaplasma ovis ve A. phagocytophilum’dur. Coğrafik bölge, il, konak, incelenen hayvan sayısı, örnekleme tekniği, örnekleme yılı ve teşhis metodu açısından koyun ve keçilere kene ile bulaşan önemli patojenler kronolojik olarak özetlenmiş ve Türkiye'deki mevcut durum sunulmuştur.

Keywords

Kene, Patojen, Koyun, Keçi, Türkiye

References

• Aktas M and Ozubek S (2018) Anaplasma ovis genetic diversity detected by major surface protein 1a and its prevalence in small ruminants. Vet Microbiol 217:13-17. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2018.02.026
• Aktas M, Altay K, Dumanli N (2005a) Development of a polymerase chain reaction method for diagnosis of Babesia ovis infection in sheep and goats. Vet Parasitol 133: 277-281. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2005.05.057
• Aktas M, Altay K, Dumanli N (2005b) Survey of Theileria parasites of sheep in eastern Turkey using polymerase chain reaction. Small Rumin Res 60:289-293. https://doi.org/10.1016/j.smallrumres.2005.01.002
• Aktas M, Altay K, Dumanli N (2007) Determination of prevalence and risk factors for infection with Babesia ovis in small ruminants from Turkey by polymerase chain reaction. Parasitol Res 100(4):797-802. https://doi.org/10.1007/s00436-006-0345-2
• Aktas M, Düzgün A, Babür C (2001) Malatya yöresinde koyunlarda Babesia ovis’in seroprevalansı. Turk J Vet Anim Sci 25(3):241-243.
• Altay K, Dumanli N, Holman PJ, Aktas M (2005) Detection of Theileria ovis in naturally infected sheep by nested PCR. Vet Parasitol 127(2):99-104. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2004.09.012
• Altay K, Dumanli N, Aktas M (2007a) Molecular identification, genetic diversity and distribution of Theileria and Babesia species infecting small ruminants. Vet Parasitol 147:161-165. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.04.001
• Altay K, Aktas M, Dumanli N (2007b) Theileria infections in small ruminants in the east and southeast Anatolia. Turkiye Parazitol Derg 31(4):268-271.
• Altay K, Dumanli N, Aktas M (2012) A study on ovine tick-borne hemoprotozoan parasites (Theileria and Babesia) in the East Black Sea Region of Turkey. Parasitol Res 111(1):149-153. https://doi.org/10.1007/s00436-011-2811-8.
• Altay K, Dumanli N, Aktas M, Ozubek S (2014) Survey of Anaplasma infections in small ruminants from east part of Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg 20(1):1-4. https://doi.org/10.9775/kvfd.2013.9189
• Altay K, Atas AD, Ozkan E (2017) Sivas Yöresinde Koyun Keçi ve Kenelerde Theileria ve Babesia Türlerinin Moleküler Yöntemlerle Araştırılması. Manas J Agr Vet Life Sci 7(1):30‐39.
• Anonymous (2018) Animal Production Statistics. Turkey Statistical Institute Web. http://tuik.gov.tr/UstMenu.do?metod=temelist. Accessed 25 April 2019.
• Atas M, Dumanli N, Altay K (2016) Şanlıurfa yöresinde koyun ve keçilerde Anaplasma phagocytophilum’un moleküler yöntemlerle araştırılması. Manas J Agr Vet Life Sci 6(2):1-8.
• Aydin MF, Aktas M, Dumanli N (2012) Tick Infestations on Sheep and Goats in the Black Sea Region of Türkiye. Kafkas Üniv Vet Fak Derg 18(Suppl-A):A17-A22. https://doi.org/10.9775/kvfd.2011.5209
• Aydin MF, Aktas M, Dumanli N (2013) Molecular identificaion of Theileria and Babesia in sheep and goats in the Black Sea Region of Turkey. Parasitol Res 112(8):2817‐2824. https://doi.org/10.1007/s00436-013-3452-x
• Aydin MF, Aktas M, Dumanli N (2015) Molecular identification of Theileria and Babesia in ticks collected from sheep and goats in the Black Sea region of Turkey. Parasitol Res 114(1):65–69. https://doi.org/10.1007/s00436-014-4160-x
• Biçek K and Değer S (2001) Van ve yöresi koyunlarında Babesiosis’in ELISA ile teşhisi. Y Y Üniv Sağ Bil Derg 7:27-31.
• Bilgic HB, Bakirci S, Kose O, Unlu AH, Hacilarlıoglu S, Eren H, Weir W, Karagenc T (2017) Prevalence of tick-borne haemoparasites in small ruminants in Turkey and diagnostic sensitivity of single-PCR and RLB. Parasites & vectors 10(1):211. https://doi.org/doi:10.1186/s13071-017-2151-3
• Cakmak A, Dinçer S, Karaer Z (1991) Samsun yöresinde koyunlarda Babesia ovis’in serodiagnozu üzerine araştırmalar. Ankara Üniv Vet Fak Derg 38:242-251.
• Cicek H, Düzgün A, Emre Z, Karaer Z (2004) Seroprevalance of Babesia ovis in sheep around Afyon. Turk J Vet Anim Sci 28:683-686.
• de la Fuente J, Estrada-Pena A, Venzal JM, Kocan KM, Sonenshine DE (2008) Overview: Ticks as vectors of pathogens that cause disease in humans and animals. Front Biosci 13:6938-6946.
• Deger S (1990) Van ilinde koyunlarda babesiosisin seroepidemiyolojisi üzerine araştırmalar. Doktora Tezi, Ankara Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Ankara
• Dumanli N, Köroğlu E, Düzgün A, Angın M, Küçükerden N (1997) Elazığ yöresinde koyunlarda Babesia ovis’in seroprevalansı. Turk J Vet Anim Sci 21:183-186.
• Dumanli N, Altay K, Aydin MF (2012) Tick Species of Cattle, Sheep and Goats in Turkey. Turkiye Klinikleri J Vet Sci 3(2):67-72.
• Duzlu O, Yildirim A, Inci A (2012) Türkiye’de Evcil Ruminantlarda Babesiosis. Turkiye Klinikleri J Vet Sci 3(2):27-34.
• Duzgun A, Wright IG, Waltisbuhl DJ, Gale KR, Goodger BV, Dargie JD, Alabay M, Cerci H (1991) An ELISA for the diagnosis of Babesia ovis infection utilizing a synthetic, Babesia bovis-derived antigen. Vet Parasitol 39:225-231.
• Duzgun A (1997) Çanakkale yöresinde koyunlarda Babesia ovis’in seroepidemiyolojisi. Doktora Tezi, Ankara Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Ankara
• Ekici OD, Sevinc F, Isik N (2012) Instability of ovine babesiosis in an endemic area in Turkey. Vet Parasitol 188:372-375. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.04.001
• Ekici S (2016) Konya ve Karaman yöresinde koyun ve keçilerde anaplazmozisin yaygınlığı. Doktora Tezi, Selçuk Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Konya
• Emre Z, Düzgün A, İriadam M, Sert H (2001) Seroprevalence of Babesia ovis in Awassi sheep in Urfa, Turkey. Turk J Vet Anim Sci 25:759-762.
• Estrada-Peña A, Ayllón N, de la Fuente J (2012) Impact of climate trends on tick-borne pathogen transmission. Frontiers in physiology 3:64. https://doi.org/10.3389/fphys.2012.00064
• Gokce HI, Genc O, Akca A, Vatansever Z, Unver A, Erdogan HM (2008) Molecular and serological evidence of Anaplasma phagocytophilum infection of farm animals in the Black Sea region of Turkey. Acta Vet Hung 56:281-292.
• Goksu K (1967) Yerli koyunlarımızda Babesidae ve Theileridae’lerin epizootiolojik durumlarıyla biyolojilerine dair araştırmalar. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Yayınları No:205, Ankara, Turkey
• Gray JS, Dautel H, Estrada-Peña A, Kahl O, Lindgren E (2009) Effects of climate change on ticks and tick-borne diseases in europe. Interdiscip Perspect Infect Dis 593232. https://doi.org/10.1155/2009/593232
• Guan GQ, Ma ML, Moreau E, Liu JL, Lu BY, Bai Q (2009) A new ovine Babesia species transmitted by Hyalomma anatolicum anatolicum. Exp Parasitol 122:261-267. https://doi.org/10.1016/j.exppara.2009.05.001
• Guralp N, Sayın F, Tiğin Y (1975) Texel merinos ve kıvırcık koyunları ile melezlerinde görülen parazit türler, bunların enfeksiyon oranları ve savaş çareleri. Ankara Üniv Vet Fak Derg 22:1-7.
• Hoffmann G, Horchner F, Schein E, Gerber HC (1971) Seasonal appearance of ticks and piroplasms in domestic animals in the Asiatic provinces of Turkey. [Article in German]. Berl Munch Tierarztl Wochenschr 84:152-156.
• Inci A, Yukarı BA, Sayın F (1998) Çankırı yöresinde bazı koyun ve keçi sürülerinde babesiosis ve theileriosis etkenlerinin mikroskobik kan muayenesiyle araştırılması. Ankara Üniv Vet Fak Derg 45:105-113.
• Inci A, Karaer Z, İça A (2002) Kayseri Yöresinde Koyun ve Keçilerde Babesiosis. FÜ Sağ Bil Vet Derg 16(1):79-83.
• Inci A, Nalbantoğlu S, Çam Y, Atasever A, Karaer Z, Çakmak A, Sayın F, Yukarı BA, Iça A, Deniz A (2003) Kayseri yöresinde koyun ve keçilerde theileriosis ve kene enfestasyonları. Turk J Vet Anim Sci 27:57‐60.
• Inci A, Ica A, Yıldırım A, Düzlü Ö (2010) Identification of Babesia and Theileria species in small ruminants in Central Anatolia (Turkey) via reverse line blotting. Turk J Vet Anim Sci 34(2):205-210.
• Inci A, Yildirim A, Duzlu O, Doganay M, Aksoy S (2016) Tick-Borne Diseases in Turkey: A Review Based on One Health Perspective. PLoS Negl Trop Dis 10(12):e0005021. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005021
• Karagenc T (2017) Çiftlik hayvanlarında kene kaynaklı önemli kan parazitleri ve bunların Türkiye’deki yaygınlığı. In Abstracts 20. Ulusal Parazitoloji Kongresi. Eskişehir 25-29 Eylül, 93-104
• Karatepe M, Karatepe B, Cakmak A, Nalbantoglu S (2003) Niğde yöresinde koyun ve keçilerde Babesia ovis’in prevalansı. Türkiye Parazitol Derg 27:18-20.
• Karatepe M, Karatepe B, Duzgun A, Cicek H (2005) Ovine babesiosis in the Amasya Province, Turkey. Indian Vet J 82(3):248-250.
• Kocabeyoglu ZE (2009) Kahramanmaraş yöresinde keçilerde görülen Babesia ve Theileria türlerinin reverse line blotting (RLB) yöntemiyle araştırılması. Yüksek Lisans Tezi, Erciyes Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Kayseri
• Kose O (2017) Burdur yöresinde ruminantlarda Theileria ve Babesia türlerinin reverse line blot hibridizasyon tekniği ile araştırılması. Doktora Tezi, Adnan Menderes Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Aydın
• Liu AH, Yin H, Guan GQ, Schnittger L, Liu ZJ, Ma ML, Dang ZS, Liu JL, Ren QY, Bai Q, Ahmed JS, Luo JX (2007) At least two genetically distinct large Babesia species infective to sheep and goats in China. Vet Parasitol 147:246-251. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.03.032
• Oter K, Cetinkaya H, Vuruşaner C, Toparlak M, Ergünay K (2016) Molecular detection and typing of Anaplasma species in small ruminants in Thrace region of Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg 22:133-138. https://doi.org/10.9775/kvfd.2015.14075
• Ozcan C (1961) Ankara ve civarında evcil hayvanlarda görülen Piroplasmose vakaları ve tedavileri üzerinde araştırmalar. Ankara Üniversitesi Basımevi, Ankara, Türkiye
• Ozer E, Erdoğmuş SZ, Köroğlu E (1993) Malatya ve Güneydoğu Anadolu illerinde sığır, koyun ve keçilerde bulunan kan parazitleri ve yayılışları. Turk J Vet Am Sci 17(3):209-215.
• Ozkoc Ü (1979) Koyunlarda B. ovis enfeksiyonunun Indirekt Floresan Antikor Tekniği ile serolojik teşhisi üzerinde araştırma. Pendik Vet Mikrobiyol Enst Derg 11:70-83.
• Ozubek S and Aktas M (2017a) Molecular evidence of a new Babesia sp. in goats. Vet Parasitol 233:1-8. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2016.11.016.
• Ozubek S and Aktas M (2017b) Molecular and Parasitological Survey of Ovine Piroplasmosis, Including the First Report of Theileria annulata (Apicomplexa: Theileridae) in Sheep and Goats from Turkey. J Med Entomol 54(1):212-220. https://doi.org/10.1093/jme/tjw134.
• Ray HN, Raghavachari K (1941) Observations on Babesia foliata n. sp. from a sheep. Indian J Vet Sci 11:239-242.
• Renneker S, Abdo J, Salih DE, Karagenç T, Bilgiç H, Torina A, Oliva AG, Campos J, Kullmann B, Ahmed J, Seitzer U (2013) Can Anaplasma ovis in small ruminants be neglected any longer? Transbound Emerg Dis 60(2):105-112. https://doi.org/10.1111/tbed.12149
• Sarayli H, Inci A, Ica A, Yildirim A, Düzlü Ö (2006) Yeşilhisar yöresindeki koyun ve keçilerde Babesia etkenlerinin Reverse Line Blotting (RLB) yöntemiyle araştırılması. Sağlık Bilimleri Dergisi 15(3):181-188.
• Sarwar SM (1935) A hitherto undescribed piroplasm of goats (Piroplasma taylori). Indian Jour Vet Sci and Anim Husb 5:171-176.
• Sayin F, Dinçer Ş, Karaer Z, Cakmak A, Yukari BA, Eren H, Deger S, Nalbantoglu S (1997) Status of tick-borne diseases in sheep and goats in Turkey. Parassitologia 39:153-156.
• Sayin F, Nalbantoglu S, Yukari BA, Cakmak A, Karaer Z (2009) Epidemiological studies on sheep and goat Theileria infection. Ankara Üniv Vet Fak Derg 56:127-129.
• Schnittger L, Yin H, Gubbels MJ, Beyer D, Niemann S, Jongejan F, Ahmed JS (2003) Phylogeny of sheep and goat Theileria and Babesia parasites. Parasitol Res 91(5):398-406. https://doi.org/10.1007/s00436-003-0979-2
• Sevinc F and Dik B (1996) Konya yöresindeki koyunlarda Babesia ovis’in ELISA ile teşhisi. Veteriner Bilimleri Dergisi 12(2):73-79.
• Sevinc F, Sevinc M, Ekici OD, Yildiz R, Isik N, Aydogdu U (2013) Babesia ovis infections: Detailed clinical and laboratory observations in the pre- and post-treatment periods of 97 field cases. Vet Parasitol 191:35-43. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.07.025
• Sevinc F, Zhou M, Cao S, Ceylan O, Aydin MF, Sevinc M, Xuan X (2018) Haemoparasitic agents associated with ovine babesiosis: A possible negative interaction between Babesia ovis and Theileria ovis. Vet Parasitol 252:143-147. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2018.02.013
• Stuen S (2017) Haemoparasitism of Goats and Sheep. In: Simões J, Gutiérrez C (eds) Sustainable Goat Production in Adverse Environments: Volume I. Springer, Cham, pp 293-315
• Tasci S (1989) Van bölgesinde sığır ve koyunlarda görülen kene türleri ile bunların taşıdığı kan parazitleri (Protozoon) arasındaki ilişkiler. Ankara Üniv Vet Fak Derg 36(1):53-63.
• Uilenberg G (2006) Babesia-a historical overview. Vet Parasitol 138(1-2):3-10. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2006.01.035
• Unver A, Sahin M, Erdoğan HM, Celebi O (2005) Koyunlarda Anaplasma phagocytophilum’a karşı antikorların Western blot yöntemiyle araştırılması. Kafkas Üniv Vet Fak Derg 11(2):99-102.
• Yin H, Schnittger L, Luo J, Seitzer U, Ahmed JS (2007) Ovine theileriosis in China: a new look at an old story. Parasitol Res 101(Suppl 2):191-195. https://doi.org/10.1007/s00436-007-0689-2
• Zhou M, Cao S, Sevinc F, Sevinc M, Ceylan O, Ekici S, Jirapattharasate C, Moumouni PF, Liu M, Wang G, Iguchi A, Vudriko P, Suzuki H, Xuan X (2017) Molecular detection and genetic characterization of Babesia, Theileria and Anaplasma amongst apparently healthy sheep and goats in the central region of Turkey. Ticks Tick Borne Dis 8(2):246-252. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2016.11.006