Frequency of Staphylococcus Aureus Isolates from Clinical Specimens and Changes in Antibiotic Susceptibility Results by Years

Abstract

Purpose: This study aimed to determine the distribution of S.aureus strains isolated from clinical specimens in a training and research hospital according to clinics and specimen types and evaluate the change in antibiogram results over the years. Materials and Methods: S. aureus strains isolated from various clinical samples in the Microbiology Laboratory of Ordu University Training and Research Hospital between May 2021 and May 2024 were included in the study. Identification and antibiogram results of the isolates were evaluated retrospectively. Results: In our study, 143 (24.2%) of 592 isolates were identified as MRSA and 449 (75.8%) as MSSA. The highest rate of growth was observed in samples from outpatient clinics, and both MRSA and MSSA strains were most frequently isolated from urine samples. The most resistant antimicrobials for MRSA were tetracycline (54.5%), clindamycin (41.3%) and erythromycin (40.6%) while for MSSA erythromycin (21.3%), tetracycline (20.6%) and clindamycin (18.6%). No resistance to daptomycin, linezolid, teicoplanin and vancomycin was found in both strains. Conclusion: Although no glycopeptide resistance was found in S. aureus strains isolated from various cultures in our hospital, TMP/SXT, moxifloxacin, gentamicin and amikacin can be used in the treatment of both MRSA and MSSA. The results of antimicrobial susceptibility tests are important in the selection of appropriate treatment.

Keywords

• antibiotic resistance
• methicillin-resistant Staphylococcus aureus
• methicillin-sensitive Staphylococcus aureus

Ethical Statement

Ethical approval for the study was obtained from the Non-Interventional Scientific Research Ethics Committee of Ordu University with the approval dated 11.10.2024 and numbered 147.

Klinik Örneklerden İzole Edilen Staphylococcus Aureus İzolatlarının Sıklığı ve Antibiyotik Duyarlılık Sonuçlarının Yıllara Göre Değişimi

Abstract

Amaç: Bu çalışmada bir eğitim araştırma hastanesinde klinik örneklerden izole edilmiş olan S.aureus suşlarının kliniklere ve örnek türüne göre dağılımının tespiti ve antibiyogram sonuçlarının yıllar içerisinde değişiminin değerlendirilmesi amaçlanmıştır. Araçlar ve Yöntem: Mayıs 2021 - Mayıs 2024 tarihleri arasında Ordu Üniversitesi Eğitim ve Araştırma Hastanesi Mikrobiyoloji Laboratuvarı’nda çeşitli klinik örneklerden izole edilen S. aureus suşları çalışmaya dahil edilmiştir. İzolatların tanımlama ve antibiyogram sonuçları retrospektif olarak değerlendirilmiştir. Bulgular: Çalışmamızda 592 izolatın 143’ü (%24.2) MRSA, 449’u (%75.8) MSSA olarak tanımlanmıştır. En yüksek oranda polikliniklerden gelen örneklerde üreme gözlenmiş olup hem MRSA hem de MSSA suşları en sık idrar örneklerinden izole edilmiştir. MRSA için sırası ile en dirençli antimikrobiyaller tetrasiklin (%54.5), klindamisin (%41.3) ve eritromisin (%40.6) olurken MSSA için eritromisin (%21.3), tetrasiklin (%20.6) ve klindamisin (%18.6) olarak tespit edilmiştir. Her iki suşta da daptomisin, linezolid, teikoplanin ve vankomisin direncine rastlanmamıştır. Sonuç: Hastanemizde çeşitli kültürlerden izole edilen S.aureus suşlarında glikopeptide direnç rastlanmamakla birlikte TMP/SXT, moksifloksasin, gentamisin ve amikasinlerin hem MRSA’nın hem de MSSA’nın tedavisinde kullanılabileceğini göstermektedir. Uygun tedavinin seçilmesinde antimikrobiyal duyarlılık testlerinin sonuçları önemlidir.

Keywords

• antibiyotik direnci
• metisiline dirençli Staphylococcus aureus
• metisiline duyarlı Staphylococcus aureus

Ethical Statement

Çalışma için etik kurul onayı, Ordu Üniversitesi Girişimsel Olmayan Bilimsel Araştırmalar Etik Kurulu’ndan 11.10.2024 tarihli ve 147 sayılı karar ile alınmıştır.

References

1. 1. Choudhury K, Ali SMI, Deb S, Bhattacharjee SG. Susceptibility pattern of methicillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) among all clinical isolates in a tertiary care hospital in Eastern India. Int J Res Rev. 2020;7(10):546-550.
2. 2. Gurung RR, Maharjan P, Chhetri GG. Antibiotic Resistance Pattern of Staphylococcus Aureus With Reference to MRSA Isolates From Pediatric Patients. Future Sci OA. 2020;6(4):FSO464. doi:10.2144/fsoa-2019-0122.
3. 3. Chen W, He C, Yang H, et al. Prevalence and molecular characterization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus with mupirocin, fusidic acid and/or retapamulin resistance. BMC Microbiol. 2020;20:1-12. doi:10.1186/s12866-020-01862-z.
4. 4. Arıcı N, Aksaray S. Klinik Örneklerden İzole Edilen ID Staphylococcus aureus Suşlarının Metisilin Direncinin Belirlenmesi ve Antibiyotik Duyarlılıklarının Araştırılması. ANKEM Derg. 2019;33(2):70-76. doi:10.5222/ankem.2019.1922.
5. 5. Arikan K, Karadag-Oncel E, Aycan AE, Yuksekkaya S, Sancak B, Ceyhan M. Epidemiologic and molecular characteristics of staphylococcus aureus strains isolated from hospitalized pediatric patients. Pediatr Infect Dis J. 2020;39(11):1002-1006. doi:10.1097/INF.0000000000002764.
6. 6. Camacho-Cruz J, Gutiérrez IF, Brand-López K, et al. Differences between methicillin-susceptible versus methicillinresistant Staphylococcus aureus infections in pediatrics: multicenter cohort study conducted in Bogotá, Colombia, 2014-2018. Pediatr Infect Dis J. 2022;41(1):12-19. doi:10.1097/INF.0000000000003349.
7. 7. Arabaci C, Uzun B. Evaluation of the Susceptibility of Staphylococcus aureus Strains to Various Antibiotics. KLIMIK J. 2021;34(S1):69-75. doi:10.36519/kd.2021.12.
8. 8. Tanrıverdi ES, Duman Y, Tekerekoğlu MS. Bir üniversite hastanesi’nde 2018-2019 yıllarında izole edilen Staphylococcus aureus izolatlarının incelenmesi. Firat Med J. 2020; 25(4): 184-188.

9. 9. Duran H, Çeken N, Atik TK. Çeşitli klinik örneklerden izole edilen staphylococcus aureus suşlarının antibiyotik direnç oranları. Turk Mikrobiyol Cemiy Derg. 2021;51(3):233-238. doi:10.5222/TMCD.2021.72687.
10. 10. European Centre for Disease Prevention and Control. https://www.ecdc.europa.eu/sites/default/files/documents/ antimicrobial-resistance-annual-epidemiological-report-EARS-Net-2023.pdf. Erişim tarihi 22 August, 2025.
11. 11. Lakhundi S, Zhang K. Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus: Molecular Characterization, Evolution, and Epidemiology. Clin Microbiol Rev. 2018;31(4):e00020-18. doi:10.1128/CMR.00020-18.
12. 12. Wandre AS, Agrawal GN. Antibiogram of clinical isolates of Staphylococcus aureus from a tertiary care centre. Int J Res Rev. 2020;7(2):307-310.
13. 13. Abubakar U, Sulaiman SA. Prevalence, trend and antimicrobial susceptibility of Methicillin Resistant Staphylococcus aureus in Nigeria: a systematic review. J infect public health. 2018;11(6):763-770. doi:10.1016/j.jiph.2018.05.013.
14. 14. Arabacı Ç, Uzun B, Ak K. Klinik Örneklerden İzole Edilen Staphylococcus aureus İzolatlarında Makrolid-LinkozamidStreptogramin B (MLS). Klimik Derg. 2023;36(4):262-267. doi:10.36519/kd.2023.4705.
15. 15. Kangül H, Atmaca S, Uzuner N, Çelik M. Dicle Üniversitesi Tıp Fakültesi Hastanesi’nde Yatan Hastalardan 2018, 2019 Ve 2020 Yıllarında İzole Edilen Metisiline Dirençli Staphylococcus Aureus Suşlarının Çeşitli Antibiyotiklere Karşı Direnç Oranları. ANKEM Derg. 2021;35(2):38-44. doi:10.5222/ankem.2021.038.
16. 16. Samlıoğlu P, Yılmaz N. Kan Kültüründen İzole Edilen Escherichia Coli, Klebsiella Pneumoniae Ve Staphylococcus Aureus Bakterilerinin Kümülatif Antimikrobiyal Duyarlılık Verilerinin Değerlendirilmesi. Kocatepe Tıp Derg. 2024;25(3):277-280. doi:10.18229/kocatepetip.1225951.
17. 17. Sığ AK, Duran AÇ, Atik TK, Özen N, Irmak O, Yarar M. Distribution of clinical Staphylococccus aureus isolates and antibiotic resistance profile: Three-year data. J Contemp Med. 2022;12(6):984-988. doi:10.16899/jcm.1082385.
18. 18. Horváth A, Dobay O, Sahin-Tóth J, et al. Characterisation of antibiotic resistance, virulence, clonality and mortality in MRSA and MSSA bloodstream infections at a tertiary-level hospital in Hungary: a 6-year retrospective study. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2020;19:1-11. doi:10.1186/s12941-020-00357-z.
19. 19. Kılıç EK, Demircan ŞA, Kınıklı S, et al. Sağlık bakımı ilişkili enfeksiyonlarda Staphylococcus aureus dağılımının irdelenmesi: 6 yıllık deneyim. J Med Palliat Care. 2022;3(1):39-43. doi:10.47582/jompac.1060213.
20. 20. Çetinkol Y, Çakır FÖ, Enginyurt Ö. Kan Kültürlerinden İzole Edilen Staphylococcus Aureus Suşlarında Metisiline Direncin Yıllara Göre Değişimi. Ankem Derg. 2013;27(1):38-42. doi:10.5222/ankem.2013.038.
21. 21. Sen P, Demirdal T, Özdemir R, et al. Antimicrobial resistance in Staphylococci: A 6-year-evaluation. Medeniyet Med J. 2017;32(4):205-211. doi:10.5222/MMJ.2017.205.
22. 22. Yüksekkaya Ş, Opuş A, Güvenç Hİ, et al. 2009-2013 Yılları Arasında Konya Eğitim ve Araştırma Hastanesi’nde Kan Kültüründen İzole Edilen Staphylococcus Aureus Suşlarının Antimikrobiyal Ajanlara Duyarlılıklarının Değerlendirilmesi. Ankem Derg. 2017;31(1):1-6. doi:10.5222/ankem.2017.001.
23. 23. Zencir M, Arı A, Yılmaz N, et al. Metisiline Dirençli Staphylococcus Aureus Suşlarının Antibiyotiklere Duyarlılığı, Hastaların Klinik Özellikleri ve Mortaliteyi Etkileyen Faktörler. Ankem Derg. 2016;30(1):18-23. doi:10.5222/ankem.2016.018.
24. 24. Aydeniz OF, Cevahir N, Kaleli İ. Investigation of macrolide, lincosamide and streptogramin B resistance in Staphylococcus aureus strains isolated from clinical samples by phenotypical and genotypical methods. Mikrobiyol Bul. 2015;49(1):1-14.
25. 25. Bahçeci İ, Aksoy D, Semerci EK, et al. Kan Kültürlerinden İzole Edilen Staphylococcus Aureus Suşlarında Antimikrobiyal Direnç: Üç Yıllık Çalışma S. aureus Bakteriyemisi ve Antimikrobiyal Direnç. Rize Tıp Derg. 2023;1(4):6-19.
26. 26. Şanlı K. Hastane Kökenli ve Toplum Kaynaklı Staphylococcus aureus Suşlarının Çeşitli Antibiyotiklere Duyarlılıkları. Istanb Kanuni Sultan Suleyman Tip Derg. 2020;12(2):188-193. doi:10.5222/iksstd.2020.64326.
27. 27. Kula-Atik T, Uzun B. Evaluation of Resistance in Staphylococcus aureus Strains Isolated From Blood Cultures to Methicillin and Other Antimicrobial Agents. KLIMIK J. 2020;33(2):132-137. doi:10.5152/kd.2020.28.
28. 28. Khamash DF, Voskertchian A, Tamma PD, Akinboyo IC, Carroll KC, Milstone AM. Increasing clindamycin and trimethoprim-sulfamethoxazole resistance in pediatric Staphylococcus aureus infections. J Pediatric Infect Dis Soc. 2019;8(4):351-353. doi:10.1093/jpids/piy062.
29. 29. Nichol KA, Adam HJ, Golding GR, et al. Characterization of MRSA in Canada from 2007 to 2016. J Antimicrob Chemother. 2019;74(Supplement_4):iv55-iv63. doi:10.1093/jac/dkz288.
30. 30. Özel Y, Büyükzengin KB, Yavuz MT. Klinik örneklerden izole edilen metisiline dirençli ve duyarlı Staphylococcus aureus suşlarının antibiyotik direnç profilinin araştırılması. ANKEM Derg. 2017;31(2):41-47. doi:10.5222/ankem.2017.041.
31. 31. Tanrıverdi Y, Hasli F, Bilgin K, Birinci A. 2014-2017 Yılları Arasında Samsun Ondokuz Mayıs Üniversitesi Hastanesi’nde Kan Kültüründen İzole Edilen Staphylococcus aureus Suşlarının Antimikrobiyal Ajanlara Duyarlılıklarının Değerlendirilmesi. KOU Sag Bil Derg. 2018;4(1):20-22. doi:10.30934/kusbed.349851.
32. 32. Calik Z, Karamese M, Acar O. Prevalence and antimicrobial-resistance of Staphylococcus aureus isolated from blood culture in university hospital, Turkey. Glob J Infect Dis Clin Res. 2015;1(1):10-13. doi:10.17352/2455-5363.000003.
33. 33. Türkiye Halk Sağlığı Genel Müdürlüğü https://hsgm.saglik.gov.tr/depo/birimler/mikrobiyoloji-referans-laboratuvarlarive-biyolojik-urunler-db/Dokumanlar/Raporlar/CAESAR_Annual_Report_2019.pdf. Erişim tarihi 22 August, 2025.
34. 34.Yakut N, Ergenç Z, Bayraktar S, et al. Antimicrobial Susceptibility Results and Characterization of Skin and Soft Tissue Infections Caused by Staphylococcus aureus in Children. Flora Infek Hastalik Klin Mikrobiyol Derg. 2024;29(1):85-95. doi:10.5578/flora.202401868.
35. 35. Flamm RK, Mendes RE, Hogan PA, Streit JM, Ross JE, Jones RN. Linezolid Surveillance Results for the United States (LEADER Surveillance Program 2014). Antimicrob Agents Chemother. 2016;60(4):2273-2280. doi:10.1128/AAC.02112-12.