A Study on Ectoparasites of the Some Wild Mammals (Mammalia) and Reptiles (Reptilia) in Türkiye

Year 2023, Volume: 16 Issue: 4, 513 - 520, 31.12.2023

Bilal Dik , Emine Hesna Kandır

https://doi.org/10.30607/kvj.1364082

Abstract

This study was performed in AKUREM (Afyon Kocatepe University Wildlife Rescue Rehabilitation Training Practise and Research Centre) within Afyon Kocatepe University, in Türkiye between 2017-2022. In this period, 29 injured wild mammals belonging to the 11 species, and 11 individuals belonging to a reptile species (Testudo graeca), a total of 40 animals were visually examined for ectoparasites. At least one ectoparasite species was detected in 39 of examined animals, and 423 ectoparasites were collected from the infested animals. It has been observed that infested animals were infested with 1-5 ectoparasite species. Of the 39 infested animals, 32 had ixodid ticks, eight had flea, four had fly larvae, and three had Hippoboscid flies. In this study, nine ixodid tick species (Dermacentor marginatus, Haemaphysalis erinacei, Haemaphysalis parva, Hyalomma aegyptium, Hyalomma marginatum marginatum, Hyalomma scupense, Ixodes spp, Rhipicephalus bursa, Rhipicephalus turanicus); five flea species (Archaeopsylla erinaceid erinacei, Chaetopsylla globiceps, Ctenocephalides canis, Ctenocephalides felis felis, Pulex irritans); adults of two fly species (Hippobosca equina, Pseudolynchia canariensis); and larvae of two fly species (Calliphora vicina, Lucilia sericata) were detected. Six ectoparasites species were observed in Red foxes and feral horses, while three ticks and three flea species were found in Red foxes, five tick species and Hip. equina were detected in feral horses. The infested animals had 1-80 ectoparasites. Mean intensity was 11.43 (excluding fly larvae).

Keywords

Anatolian wild sheep, Ctenocephalides felis felis, Hyalomma aegyptium, Rhipicephalus turanicus, Red deer, Lynx lynx

Türkiye’deki Bazı Yabani Memeli (Mammalia) ve Sürüngenlerde (Reptilia) Görülen Ektoparazitler Üzerine Bir Çalışma

Abstract

Bu araştırma 2017-2022 tarihleri arasında AKÜREM (Afyon Kocatepe Üniversitesi Yaban Hayatı Kurtarma, Rehabilitasyon, Eğitim, Uygulama ve Araştırma Merkezi)’de yapılmıştır. Bu tarihler arasında merkeze getirilen 11 türe ait 29 yabani memeli hayvan ile bir sürüngen (Kaplumbağa; Testudo graeca) türüne ait 11, toplam 40 hayvan dış parazit yönünden makroskobik olarak muayene edilmiştir. İncelenen hayvanların 39’unda en az bir ektoparazit türü tespit edilmiş ve enfeste hayvanlardan 423 adet ektoparazit toplanmıştır. Enfeste hayvanların 1-5 ektoparazit türüyle enfeste olduğu gözlenmiştir. Enfeste bulunan 39 hayvanın 32’sinde ixodid kene, sekizinde pire, dördünde sinek larvaları, üçünde ise Hippoboscid sinek saptanmıştır. Bu araştırmada dokuz kene türü: Dermacentor marginatus, Haemaphysalis erinacei, Haemaphysalis parva, Hyalomma aegyptium, Hyalomma marginatum marginatum, Hyalomma scupense, Ixodes spp, Rhipicephalus bursa, Rhipicephalus turanicus; beş pire türü: Archaeopsylla erinacei erinacei, Chaetopsylla globiceps, Ctenocephalides canis, Ctenocephalides felis felis, Pulex irritans); iki sinek türünün (Hippobosca equina, Pseudolynchia canariensis) ergin ve iki sinek türünün de (Calliphora vicina, Lucilia sericata) larvalarına (myiasis) rastlanmıştır. Kızıl tilki ve atlarda altı ektoparazit türü saptanmış, Kızıl tilkilerde üç kene ve üç pire türüne rastlanırken, atlarda beş kene türü ve Hip. equina tespit edilmiştir. Enfeste bireylerdeki ektoparazit adedi 1-80 arası değişmiştir. Ortalama ektoparazit yoğunluğu 11.43 olarak hesaplanmıştır (sinek larvaları hariç).

Keywords

Anadolu yaban koyunu, Ctenocephalides felis felis, Hyalomma aegyptium, Rhipicephalus turanicus, Kızıl geyik, Vaşak

Ethical Statement

Bu çalışma için Afyon Kocatepe Üniversitesi Hayvan Deneyleri Yerel Etik Kurulu AKUHADYEK -67-23 sayısı ile 12.09.2023 tarihinde izin alınmıştır.

Thanks

Bu çalışmanın gerçekleştirilmesinde emeği geçen, Afyon Kocatepe Üniversitesi Yaban Hayatı Kurtarma Rehabilitasyon Eğitim Uygulama ve Araştırma Merkezi gönüllü öğrencilerine, Araş. Gör. Beste Saraçoğlu’na, Veteriner Hekim Tuğrul Çağrı Gül’e ve Doğa Koruma ve Milli Parklar V. Bölge Müdürlüğü yetkililerine teşekkürü bir borç biliriz.

References

• Açıcı, M., Bölükbaş, C.S., Beyhan, Y.E., Pekmezci, G.Z., Gürler, A.T. & Umur, Ş. (2012). Ectoparasites on roe deer (Capreolus capreolus) in Samsun, Turkey. Turk J Vet Anim Sci, 36 (4): 456-459.
• Açıcı, M., Demirtaş, S., Umur, Ş., Gürler, A.T. & Bölükbaş, C.S. (2017). Infestations of flea species on small, wild mammals in the provinces of Aydın and Manisa in the Aegean Region, Turkey. Turk J Vet Anim Sci, 41: 449-452.
• Aksın, N. & Aksın, E. (2002). Elazığ yöresindeki yabani tavşanlarda ektoparazit türlerinin yaygınlığı. 26: 67-70.
• Apanaskevich, D.A. & Horak I.G. (2008). The genus Hyalomma Koch, 1844: V. Re-evaluation of the taxonomic rank of taxa comprising the H. (Euhyalomma) marginatum Koch complex of species (Acari: Ixodidae) with redescription of all parasitic stages and notes on biology. Int. J. Acarol. 34: 13–42.
• Apanaskevich, D.A., Filippova, N.A.& Horak, I.G. (2009). The genus Hyalomma Koch, 1844. X. Redescription of all parasitic stages of H. (Euhyalomma) scupense Schulze, 1919 (= H. detritum Schulze) (Acari: Ixodidae) and notes on its biology. Folia Parasitologica, 71 (1): 69-78.
• Aydın, L., Yıldırımhan, H.S.& Uğurtaş, İ.H. (2002). Marmara Bölgesi’ndeki bazı kertenkele ve kaplumbağa türlerinde kenelerin (Ixodidae) yaygınlığı. Turkiye Parazitol Derg, 26: 84-86.
• Aydın, M.F., Balkaya, İ., Aktaş, M.& Dumanlı, N. (2011). Erzurum İlinde Üç Kırmızı Tilkide (Vulpes vulpes) Kene (Ixodoidea) ve Pire (Siphonaptera) Türleri. Turkiye Parazitol Derg, 35: 110-113.
• Aysul, N., Kar, S., Yılmazer, N., Alp, H.G. & Gargılı, A. (2010). Trakya Yöresi'ndeki kaplumbağalarda (Testudo graeca) Hyalomma aegyptium (Lineaus, 1758)'un yaygınlığı. Pendik Vet Mikrobiol Derg. 37 (1): 53-56.
• Bakırcı, S. (2016). Prevalance of Hyalomma aegyptium (Linneaus, 1758) on Tortoises (Testudo graeca) in Izmir and Aydin province, Turkey, Etlik Vet Mikrobiyol Derg, 27: 5-7.
• Beaucournu, J.C. & Launay, H. (1990). Les Puces (Siphonaptera): de France et du Bassin méditerranéen occidental. Fédération Française des Sociétés de Sciences Naturelles, Paris, 548 p.
• Dik, B. (2020). Türkiye’deki evcil ve yabani memelilerde görülen bit (Phthiraptera) türleri. Türkiye Parazitoloji Derneği Yayın No: 26, 67 sayfa.
• Dik, B & Orunç-Kılınç, Ö. (2015). The first case of Trichodectes pinguis (Phthiraptera: Ischnocera: Trichodectidae) on a Bear (Ursus arctos) in Turkey. Türkiye Parazitol Derg, 39, 313-315. DOI: 10.5152/tpd.2015.4040
• Dik, B. & Uslu, U. (2007). Haemodipsus Species Occurring on Hares (Lepus eurapeus L.): Two New Species in Turkish Lice Fauna. Türkiye Parazitol Derg, 31 (2): 119-122.
• Dik, B. & Uslu, U. (2008). Türkiye’de, Konya yöresindeki yaban tavşanlarında (Lepus europaeus L.) bulunan Haemodipsus (Anoplura: Polyplacidae) türlerinin yaygınlığı. Türkiye Parazitol Derg, 32 (2): 146–148.
• Dik, B. & Uslu, U. (2018). Ectoparasites of hares (Lepus europaeus, Pallas) in Konya province, Turkey. Turkish J. Vet. Anim. Sci. 42, 65-72.
• Dik, B., Uslu, U. & Işık, N. (2012). Myiasis in animals and humanbeings in Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg; 18 (1): 37–42.
• Dik, B., Selçuk, A.Y., Kefelioğlu, H. & Keskin, A. (2019). A preliminary report of the sucking lice (Insecta: Phthiraptera: Anoplura) of some small mammals of Turkey with four new records. Transactions of The American Entomological Society, 145 (3): 395-406. https://doi.org/10.3157/061.145.0301
• Dik, B., Ceylan, O., Ceylan, C., Tekindal, M.A., Semassel, A., Sönmez, G. & Derinbay Ekici, Ö. (2020). Ectoparasites of feral horses [Equus ferus caballus (Linnaeus,1758)] on Karadağ Mountain, Karaman, Turkey. Journal of Parasitic Disease, 44 (3): 590-596. DOI: 10.1007/s12639-020-01234-4
• Dinçer, Ş. (1971). Ankara ve çevresinde kedi (Felis domesticus), köpek (Canis familiaris) ve tilki (Vulpes vulpes)’lerde bulunan pire (Siphonaptera)’ler üzerinde sistematik araştırmalar. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Yayınları: 277, Çalışmalar: 179, Ankara, 94 sayfa.
• Domínguez-Peñafiel, G., Giménez-Pardo, C., Gegúndez, M.I. & Lledó, L. (2011). Prevalence of ectoparasitic arthropods on wild animals and cattle in the Las Merindades area (Burgos, Spain). Parasite, 18: 251-260.
• Durden, L.A. & Musser, G.G. (1994). The sucking lice (Insecta, Anoplura) of the world: A checklist with records of mammalian hosts and geographical distributions. Bull Am Mus Nat Hist, 218: 1-90.
• Erdem, I., Zerek, A. & Yaman, M. (2019). The first record Pseudolynchia canariensis (Diptera: Hippoboscidae) in an Eurasian eagle owl (Bubo bubo Linnaeus, 1758) in Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg; 25 (6): 887-888. DOI: 10.9775/kvfd.2019.22882
• Eren, G., Gürler, A.T., Gencay Topcu, E.B., Tuygun, T. & Açıcı, M. (2021). Türkiye’de Bir Kızıl Tilkide (Vulpes vulpes) Felicola (Suricatoecus) vulpis (Phthiraptera: Trichodectidae) Enfestasyonunun İlk Bildirimi. Turkiye Parazitol Derg, 45 (2): 157-159.
• Estrada-Peña, A. (2015). Ticks as vectors: taxonomy, biology and ecology. Rev Sci Tech Off Int Epiz; 34 (1): 53-65.
• Estrada-Peña, A., Pfäffle, M. & Petney, T.N. (2017). Ticks of Europe and North Africa. A guide to species identification. Springer International Publishing, Cham, Switzerland; https://doi.org/10.1007/978-3-319-63760-0
• Galloway, T.D. (2011). Ectoparasites of rabbits and hares in Manitoba, Canada, with observations on age-specific dispersal in Haemodipsus setoni (Phthiraptera: Anoplura: Polyplacidae). Can Entomol, 144: 439-446.
• Girişgin, O., Girişgin, A.O., Sönmez, F. & Akyol, Ç.V. (2009). Occurrence of Haematopinus suis Linnaeus, 1758 (Insecta, Anopluridae) on a wild boar (Sus scrofa). Turk J Vet Anim Sci; 33: 529-530.
• Girisgin, A.O., Senlik, B., Aydin, L. & Cirak, V.Y. (2015) Ektoparasiten beim Igel (Erinaceus concolor) in der Türkei. Berliner und Münchener Tierärztliche Wochenschrift, 128 (7–8), 315–318 (in German).
• Girişgin, A.O., Çimenlikaya, N., Bah, S.A., Aydın, L. & Girişgin, O. (2018). "Türkiye’de bazı yabani memelilerde bulunan dış parazit türlerinin ilk kayıtları". Bursa Uludağ Üniversitesi Veteriner Fakültesi, 37 (2): 133-136.
• Goz, Y., Yilmaz, A.B., Aydin, A. & Dicle, Y. (2016). Ticks and Fleas Infestation on East Hedgehogs (Erinaceus concolor) in Van Province, Eastern Region of Turkey. J Arthropod-Borne Dis, 10 (1): 50-54.
• Gustafsson, D.R., DiBlasi, E., Olsson, U., Najer, T., Sychra, O. & Bush, S.E. (2018). Checklist and key to the lice (Insecta: Phthiraptera) of Sweden. Ent Tidskr, 139 (4): 205-394.
• Hutson, A.M. (1984). Keds, flat-flies and bat-flies. Diptera, Hippoboscidae and Nycteribiidae. In “Handbooks for the identification of British insects, Ed. MG Fitton”. Vol. 10, Part 7. Royal Entomological Society of London. Dramrite Printers Limited, Southwark, London SE1: 40p.
• Karaer, Z., Yukarı, B.A. & Aydın, L. (1997). Türkiye Keneleri ve Vektörlükleri. In: M.A. Özcel, N. Daldal, Eds. Parazitoloji’de Artropod Hastalıkları ve Vektörler. Türkiye Parazitoloji Derneği Yayın No: 13: 405-418.
• Keskin, A., Selcuk, A.Y. & Kefelioğlu, H. (2017). Ticks (Acari: Ixodidae) infesting some small mammals from Northern Turkey with new tick-host associations and locality records. Experimental and Applied Acarology, 73: 521-526. doi: 10.1007/s10493-017-0182-2
• Keskin, A., M. W. Hastriter & J.-C. Beaucournu. (2018). Fleas (Siphonaptera) of Turkey: Species composition, geographical distribution and host associations. Zootaxa. 4420: 211–228.
• Keskin, A., Selcuk, A.Y. & Kefelioğlu, H. (2019). Ticks (Acari: Ixodidae) infesting some wild animals and humans in Turkey: notes on a small collection. Acarological Studies, 1(1): 11-15.
• Keskin, A.& Dik, B. 2023. First data on the ectoparasites (ticks, lice and fleas) of the stone marten, Martes foina (Erxleben) in Turkey. Arthropods, 12 (3): 141-147.
• Kočišová, A., Lazar, P., Letková, V., Čurlík, J. & Goldová, M. (2006). Ectoparasitic species from red foxes (Vulpes vulpes) in East Slovakia. Veterinarski Arhiv (Vet arhiv), 76 (Suppl): 59-63.
• Kowal, J., Nosal, P., Kornaś, S., Wajdzik, M., Matysek, M. & Basiaga, M. (2016). Biodiversity and importance of hippoboscids infection in cervids. Med Weter, 72 (12): 745-749.
• Maa, T.C. (1969). A revised checklist and concise host index of Hippoboscidae (Diptera). Pacific Insecctes Monograph, 20: 261-299.
• Merdivenci, A. (1965) Türkiye’nin Entomolojik Coğrafyası. In: Türkiye’nin Parazitolojik Coğrafyası. 114-152 pp. (Unat EK, Yaşarol Ş & Merdivenci A Eds). Ege Üniversitesi Tıp Fakültesi yayınları No: 42, Ege Üniversitesi Basımevi, İzmir, Turkey.
• Ruiz-Fons, F., Fernández-de Mera, I.G., Acevedo, P., Höfle, U., Vicente, J., de la Fuente, J. & Gortazár, C. (2006). Ixodid ticks parasitizing Iberian red deer (Cervus elaphus hispanicus) and European wild boar (Sus scrofa) from Spain: Geographical and temporal distribution. Vet Parasitol, 140: 133-142.
• Santos-Silva, M.M., Beati, L., Santos, A.S., De Sousa, R., Nu´ncio, M.S., Melo, P., Santos-Reis, M., Fonseca, C., Formosinho, P., Vilela, C. & Bacellar, F. (2011). The hard-tick fauna of mainland Portugal (Acari: Ixodidae): an update on geographical distribution and known associations with hosts and pathogens. Exp Appl Acarol, 55: 85-121.
• Szpila, K. (2010). Key for the identification of third instars of European Blowflies (Diptera: Calliphoridae) of forensic importance. In “Current Concepts in Forensic Entomology. Eds. Amendt J, Goff ML, Campobasso CP, Grassberger M”, pp. 43-56. Springer, Dordrecht Heidelberg London New York.
• Şekercioğlu, Ç.H., Anderson, S., Akçay, E., Bilgin, R., Can, Ö.E., Semiz, G., Tavşanoğlu, Ç., Yokeş, M.B., Soyumert, A., İpekdal, K., Sağlam, İ.K., Yücel, M. & Dalfes, H.N. (2011). Turkey’s globally important biodiversity in crisis. Biological Conservation, 144: 2752-2769.
• Taşçı, G.T., Erkılıç, E.E., Parmaksızoğlu Aydın, N. & Uzlu, E. (2017). First Report of Trichodectes melis (Phthiraptera, Trichodectidae) from the Eurasian Badger Meles canescens (Carnivora, Mustelidae) in Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg, 23 (6): 1015-1017.
• Thyssen, P.J. (2010). Keys for Identification of Immature Insects. In “Current Concepts in Forensic Entomology. Eds. Amendt J, Goff ML, Campobasso CP, Grassberger M”, pp. 25-42. Springer, Dordrecht Heidelberg London New York.
• Umur, Ş., Bölükbaş, C.S., Açıcı, M., Ateş, C. & Gürler, A.T. (2019). Bir Avrasya porsuğunda (Meles meles) rastlanan parazitler. Ankara Üniv Vet Fak Derg, 66: 317-320.
• Uslu, U., Dik, B. & Gökçen, A. (2008). Ectoparasites of ground squirrel (Citellus citellus (L.)) in turkey. Türkiye Parazitol Derg, 32 (2): 142–145.
• Yılmaz, A.B., Değer, S. & Bulduk, B. (2013). Van İli Erciş İlçesindeki Kara Kaplumbağalarında (Testudo graeca, Linnaeus, 1758) Kene Enfestasyonları. YYU Veteriner Fakültesi Dergisi, 24 (2): 69-72.
• Zumpt, F. (1965). Myiasis in Man and Animals in the Old World. Butterwoths & Co. ltd., London.