Enterotoxin Production Potential and Methicillin Resistance of Staphylococcus aureus Strains Isolated from Urfa Cheeses

Year 2017, Volume: 15 Issue: 1, 29 - 35, 15.04.2017

Kadriye Kübra Bingöl Sine Özmen Toğay

https://doi.org/10.24323/akademik-gida.305772

Cited By: 3

Abstract

In
this study, the coagulase and DNase enzyme activities and methicillin
resistance characteristics of S. aureus
strains isolated from Urfa cheese samples sold in Istanbul and Şanlıurfa were determined.
S. aureus strains isolated from
cheese samples by using Baird Parker Agar containing egg yolk tellurite were tested
for coagulase activity using rabbit blood plasma, DNase activity and
methicillin resistance using DNase and Orsab agars. A total of 52 Urfa cheese
samples were analyzed. Mean S. aureus
load was 4.48±1.76 log cfu/g in 48 (92%) samples and only 25% of the samples
were in good accordance with the limit imposed by the Turkish Food Codex. Of
the 64 S. aureus isolates, 22 (34.4%)
were coagulase positive, 31 (48.4%) were DNase positive, and 20 (31.25%) were
resistant to methicillin. Results indicated that Urfa cheese samples may have
high enterotoxin producing potential and methicillin resistant S.
aureus isolates, so consumption of these cheeses could threat public
health.

Keywords

Urfa cheese, S. aureus, Coagulase, DNase, Methicilin resistance

Urfa Peynirlerinden İzole Edilen Staphylococcus aureus Suşlarında Enterotoksin Üretim Potansiyeli ve Metisilin Dirençliliği

Abstract

Çalışma
kapsamında, İstanbul ve Şanlıurfa’daki halk pazarı ve marketlerde satışa
sunulan Urfa peyniri örneklerinden izole edilen Staphylococcus aureus suşları koagulaz ile DNaz enzim aktiviteleri
ve metisilin dirençlilik özellikleri yönüyle değerlendirilmiştir. Peynir
örneklerinden egg-yolk tellurit içeren Baird Parker Agar besiyeri kullanılarak
izole edilen S. aureus suşlarına
tavşan kan plazması kullanılarak koagulaz testi, DNaz agar ve Orsab agar
kullanılarak ise sırasıyla DNaz aktivitesi ve metisilin dirençlilik testi
yapılmıştır. Çalışma kapsamında analiz edilen toplam 52 adet Urfa peyniri
örneğinin 48’inde (%92) ortalama 4.48±1.76 log kob/g
düzeyinde S. aureus tespit edilmiş ve örneklerin
sadece %25’inin Türk Gıda Kodeksi’ne uygun olduğu belirlenmiştir. Elde edilen
64 izolatın 22’sinin (%34.4) koagülaz pozitif, 31’inin (%48.4) DNaz pozitif
olduğu, 20’sinin (%31.25) ise metisiline karşı dirençli olduğu tespit
edilmiştir. Çalışma sonucunda analiz edilen Urfa peyniri örneklerinde
enterotoksin üretme potansiyeli yüksek ve metisiline dirençli S.
aureus izolatlarının bulunduğu, bu nedenle bu peynirlerin tüketiminin halk
sağlığı için riskli olabileceği görülmüştür.

Keywords

Urfa peyniri, S. aureus, Koagulaz, DNaz, Metisilin direnci

References

• [1] Aguilar, C.E.G., Rossi Junior, O.D., Vidal, A.M.C., Ribeiro, L.F., Rossi, G.A.M., 2016. Microbial quality of industrial and retail market grated parmesan cheese in the State of São Paulo, Brazil. Ciência Rural 46(12): 2257-2263.
• [2] Donely, C.W., 1990. Concerns of microbial pathogens in association with dairy foods. Journal of Dairy Science 5(73): 16661-1656.
• [3] Guzman-Hernandez, R., Contreras-Rodriguez, A., Hernandez-Velez R., Perez-Martinez I., Lopez-Merino, A., Zaidi, M.B., Estrada-Garcia, T., 2016. Mexican unpasteurised fresh cheeses are contaminated with Salmonella spp., non-O157 Shiga toxin producing Escherichia coli and potential uropathogenic E. coli strains: a public health risk. International Journal of Food Microbiology 237: 10-16.
• [4] Castro, A., Santos, C., Meireles, H., Silva, J., Teixeira, P., 2016. Food handlers as potential sources of dissemination of virulent strains of Staphylococcus aureus in the community. Journal of Infection and Public Health 9: 153-160.
• [5] Kümmel, J., Stessl, B., Gonano, M., Walcher, G., Bereuter, O., Fricker, M., Ehling-Schulz, M., 2016. Staphylococcus aureus entrance into the dairy chain: tracking S. aureus from dairy cow to cheese. Frontiers in Microbiology 7: 1-11.
• [6] Can, H.Y., Çelik, T.H., 2012. Detection of enterotoxigenic and antimicrobial resistant S. aureus in Turkish cheeses. Food Control 24: 100-103.
• [7] Ünlütürk, A., Turantaş, F., 1999. Gıda Güvenliği, Mikrobiyolojik Kriterler ve Hızlı Mikrobiyolojik Yöntemler. In Gıda Mikrobiyolojisi, Editör A. Ünlütürk, F. Turantaş, Meta Basım, Bornova, İzmir, 583s.
• [8] Hu, Y., Meng, J., Shia, C., Hervin, K., Fratamico, P.M., Shi, X., 2013. Characterization and comparative analysis of a second thermonuclease from Staphylococcus aureus. Microbiological Research 168: 174-182.
• [9] Subathra Devi, C., Mohanasrinivasan, V., Subramaniam, V., Parashar, M., Vaishnavi, B., Jemimah Naine, S., 2016. Molecular characterization and potential assessment of extracellular DNase producing Staphylococcus aureus VITSV4 isolated from bovine milk. Iranian Journal of Science and Technology Transactions A: Science 40: 191-199.
• [10] Bogdanovicova, K., Necidova, L., Harustiakova, D., Janstova, B., 2017. Milk powder risk assessment with Staphylococcus aureus toxigenic strains. Food Control 73: 2-7.
• [11] Normanno, G., Firinu, A., Virgilio, S., Mula, G., Dambrosio, A., Poggiu, A., 2005. Coagulase-positive resistant staphylococci and S. aureus in food products marketed in ltaly. International Journal of Food Microbiology 98: 79-73.
• [12] Atanassova, V., Meindl, A., Ring, C., 2001. Prevalence of S. aureus and staphylococcal enterotoxins in raw pork and uncooked smoked ham a comparison of classical culturing detection and RFLP - PCR. Journal of Food Protection 63: 1153-1144.
• [13] Vitale, M., Scatassa, M., Cardamone, C., Oliveri, G., Piraino, C., Alduina, R., 2015. Staphylococcal food poisoning case and molecular analysis of toxin genes in Staphylococcus aureus strains isolated from food in Sicily, Italy. Foodborne Pathogens and Disease 12(1): 23-21.
• [14] Zhang, Z., Liu, W., Xu, H., Aguilar, Z. P., Shah, N. P., Wei, H., 2015. Propidium monoazide combined with real-time PCR for selective detection of viable Staphylococcus aureus in milk powder and meat products. Journal of Dairy Science 98(3):1633-1625.
• [15] Tekinşen, K.K., Elmalı, M., 2006. Taze Civil (Çeçil) peynirin bazı mikrobiyolojik özellikleri. Atatürk Üniversitesi Veteriner Bilimleri Dergisi 1(3-4): 78-81.
• [16] Öksüztepe, G., Patır, B., Dikici, A., İlhak, O.İ., 2009. Elazığ’da tüketime sunulan vakum paketli taze kaşar peynirlerinin mikrobiyolojik ve kimyasal kalitesi. Fırat Üniversitesi Sağlık Bilimleri Veteriner Dergisi 23(2): 89-94.
• [17] Yetişmeyen, A., Yıldız, F., 2003. Urfa peynirlerinin mikrobiyolojik, kimyasal ve duyusal niteliklerinin saptanması. Gıda 28(3): 294-287.
• [18] Uraz, G., Coşkun, S., Özer, B., 2008. Microflora and pathogen bacteria (Salmonella, Klebsiella Yersinia, Pseudomonas, Aeromonas, Esherichia coli, Staphylococcus aureus) in Urfa cheese (A traditional white-brined Turkish cheese). Pakistan Journal of Nutrition 7(5): 635-630.
• [19] Yaşar, F., 2007. Şanlıurfa’da satışa sunulan taze, tuzlu ve beyaz peynirlerin mikrobiyolojik özellikleri. Yüksek Lisans Tezi, Harran Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü Mikrobiyoloji Anabilim Dalı, Şanlıurfa.
• [20] Şahan, N., Var, I., Akın, S.M., 1998. Taze Urfa peynirlerinin mikrobiyolojik özellikleri ve bazı bakterilerin aranması. V. Süt ve Süt Ürünleri Sempozyumu, 21-22 Mayıs, Tekirdağ, MPM Yayınları, No: 621, 315-327.
• [21] Suzuki, Y., Matsushita, S., Kubota, H., Kobayashi, M., Murauchi, K., Higuchi, Y., Kato, R., Hirai A., Sadamasu, K., 2016. Identification and functional activity of a staphylocoagulase type XI variant originating from staphylococcal food poisoning isolates. Letters in Applied Microbiology 63: 172-177.
• [22] Macori, G., Bellio, A., Bianchi, D.M., Gallina, S., Adriano, D., Zuccon, F., Chiesa, F., Acutis, P.L., Casalinuovo, F., Decastelli, L., 2016. Molecular typing of Staphylococcus aureus isolate responsible for staphylococcal poisoning incident in homemade food. Italian Journal of Food Safety 5: 116-120.
• [23] Sert, S., Kıvanç, M., 1984. Erzurum piyasasında taze olarak tüketime sunulan beyaz peynirlerin kaliteleri üzerinde bir araştırma. Atatürk Üniversitesi Ziraat Fakültesi Dergisi 15: 79-89.
• [24] Akın, M.S., Şahan, N., 1998. Şanlıurfa’da üretilen taze Urfa Peynirlerinin Kimyasal ve Duyusal Özelliklerinin Belirlenmesi Üzerine Bir Araştırma. V. Süt ve Süt Ürünleri Sempozyumu (Geleneksel Süt Ürünleri). Tekirdağ 282-296.
• [25] Kirmaci, H.A., 2016. Effect of wild strains used as starter cultures on free fatty acid profile of Urfa cheese. Polish Journal of Food and Nutrition Sciences 66(4): 303-310.
• [26] Özer, H.B., Atasoy, A.F., Akın, M.S., 1999. Pastörizasyon ve haşlama işlemlerinin geleneksel Urfa peynirlerinin mikrobiyolojik ve kimyasal nitelikleri üzerine etkileri. Harran Üniversitesi Ziraat Fakültesi Dergisi 7(3): 83-77.
• [27] Özer, H.B., Atasoy, A.F., Akın, M.S., 2002. İnek ve koyun sütlerinden geleneksel yöntemle üretilen Urfa peynirlerinin bazı kalite özelliklerinin belirlenmesi üzerine bir araştırma. Gıda 27(5): 325-331.
• [28] Yalçın, S., Ardıç, M., Nizamlıoğlu, M., 2007. Urfa peynirinin bazı kalite nitelikleri. Atatürk Üniversitesi Veteriner Bilimleri Dergisi 2(3): 95-90.
• [29] Hwang, I.Y., Koh, E., Kim, H.R., Yew, W.S., Chang, M.W., 2016. Reprogrammable microbial cell-based therapeutics against antibiotic-resistant bacteria. Drug Resistance Updates 27: 59–71.
• [30] Cabello, F.C., Godfrey, H.P., 2016. Even therapeutic antimicrobial use in animal husbandry may generate environmental hazards to human health. Environmental Microbiology 18(2): 311–313.
• [31] Doulgeraki, A.I., Di Ciccio, P., Ianieri, A., Nychas G.J.E., 2016. Methicillin-resistant food-related Staphylococcus aureus: a review of current knowledge and biofilm formation for future studies and applications. Research in Microbiology 168(1): 1-15.
• [32] Basanisi, M.G., La Bella, G., Nobili, G., Franconieri, I., La Salandra G., 2017. Genotyping of methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) isolated from milk and dairy products in South Italy. Food Microbiology 62: 141–146.
• [33] EFSA., 2009. Assessment of the public health significance of meticillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in animals and foods - scientific opinion of the panel on biological hazards. EFSA Journal 993: 1-73.
• [34] Carfora, V., Caprioli, A., Marri, N., Sagrafoli, D., Boselli, C., Giacinti, G., Giangolini, G., Sorbara, L., Dottarelli, S., Battisti, A., Amatiste, S., 2015. Enterotoxin genes, enterotoxin production, and methicillin resistance in Staphylococcus aureus isolated from milk and dairy products in Central Italy. Short communication. International Dairy Journal 42: 12-15.
• [35] Temiz, A., 2010. Genel Mikrobiyoloji Uygulama Teknikleri, Hatiboğlu Yayınevi 5. Baskı, Ankara.
• [36] Winn, W., Allen, S., Janda, W., Koneman, E., Procop, G., Schreckenberger, P., Woods, G., 2006. Koneman’s Color Atlas and Textbook of Diagnostic Microbiology, Lippincott Williams & Wilkins, UK.
• [37] Perry, J.D., Davies, A., Butterworth, L.A., Hopley, A.L.J., Nicholson, A., Gould, F.K., 2004. Development and evaluation of a chromogenic agar medium for methicillin-resistant Staphylococcus aureus. Journal of Clinical Microbiology 42(10): 4519-4523.
• [38] Hennekinne, J.A., De Buyser, M.L., Dragacci, S., 2012. Staphylococcus aureus and its food poisoning toxins: characterization and outbreak investigation. FEMS Microbiology Reviews 36(4): 836-815.
• [39] Martin, J.G.P., Silva, G.O., Fonseca, C.R., Morales, C.B., Silva, C.S.P., Miquelluti, D.L., Portoa, E., 2016. Efficiency of a cleaning protocol for the removal of enterotoxigenic Staphylococcus aureus strains in dairy plants. International Journal of Food Microbiology 238: 295–301.
• [40] Yıldırım, T., Sırıken, B., Yavuz, C., 2016. Çiğ süt ve peynirlerde koagulaz pozitif stafilokoklar. Veteriner Hekimler Derneği Dergisi 87(2): 3–12.
• [41] Demirel, N.N., Karapınar, M., 2004. Incidence of Staphylococcus aureus and its enterotoxins in various cheeses sold at retail markets of Izmir City. Akademik Gıda 2(10): 25-27.
• [42] Veras, J.F., Do Carmo, L.S., Tong, L. C., Shupp, J W., Cummings, C., Dos Santos, D.A., Cerqueira, M.M.O.P., Cantini, A., Nicoli, J.R., Jett, M., 2008. A study of the enterotoxigenicity of coagulase- negative and coagulase-positive staphylococcal isolates from food poisoning outbreaks in Minas Gerais, Brazil. International Journal of Infectious Diseases 12: 410-415.
• [43] Dığrak, M, Yılmaz, Ö, Çelik, S, Özçelik, S., 1996. Elazığ'da satışa sunulan taze beyaz peynirlerin mikrobiyolojik kalitesi ve yağ asitleri analizi. Turkish Journal of Biology 20: 221-230.
• [44] Evrensel, S.S., Temelli, S., Anar, Ş., 2003. Mandıra düzeyindeki işletmelerde beyaz peynir üretiminde kritik kontrol noktalarının belirlenmesi. Turkish Journal of Veterinary and Animal Science 8(2): 35-34.
• [45] Ozer, H.B., Uraz, G., Beyzi-Yilmaz, E., Atasoy A.F., 2004. The effects of brine concentration and scalding on survival of some pathogens in urfa cheese: a traditional white-brined turkish cheese. International Journal of Food Science and Technology 39: 727–735.
• [46] Devriese, L. A., Oeding, P., 1975. Coagulase and heat resistant nuclease producing Staphylococcus epidermidis strains from animals. Journal of Applied Bacteriology 39: 207-197.
• [47] Türk Gıda Kodeksi Mikrobiyolojik Kriterler Tebliği. 29.12.2011 Sayı: 28157. Ankara. http://www.resmigazete.gov.tr/eskiler/2011/12/20111229M3-6.htm
• [48] Gündoğan, N., Ataol, Ö., 2012. Et örneklerinden izole edilen Staphylococcus aureus ve koagülaz negatif stafilokok’ların biyofilm üretimi ve DNaz aktivitelerinin belirlenmesi. Türk Hijyen ve Deneysel Biyoloji Dergisi 69(3): 135-142.
• [49] Özpınar, N., 2011. Erzincan tulum peynirinden izole edilen Staphylococcus aureus izolatlarında antibiyotik direncinin ve biyofilm oluşturma özelliğinin fenotipik ve genotipik olarak belirlenmesi. Yüksek Lisans Tezi, Erciyes Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Veteriner Mikrobiyoloji Anabilim Dalı, Kayseri.
• [50] Bendahou, A., Lebbadi, M., Ennanei, L., Essadqui, F.Z., Abid, M., 2008. Characterization of Staphylococcus species isolated from raw milk and milk products (lben and jben) in North Morocco. Journal of Infection in Developing Countries 2(3): 225-218.