Investigation of antibiotic resistance status of Escherichia coli and Klebsiella spp. isolates causing urinary tract infections: 4-year study

Abstract

Objective: The aim of this study is to guide clinicians in our region in empirical treatment and to contribute to the literature by determining the frequency antibiotic resistance of E. coli and Klebsiella spp. strains that cause urinary tract infections in urine samples sent to the microbiology laboratory from various clinics. Methods: In this study, urine cultures obtained from a total of 27,443 midstream urine samples sent from various outpatient clinics and services to the Microbiology Laboratory of a tertiary healthcare institution between January 2016 and September 2019 were evaluated retrospectively. Bacterial identification and antibiotic susceptibilities were performed by conventional methods and automatic systems. In the study, the number of samples was shown as “n” and calculated as percentage (%). SPSS 25 statistical package program was used in the evaluation of the study data, and the statistical significance level of the results was accepted as p<0.05. Results: 333 Esherichia coli and 373 Klebsiella spp isolates detected in urine samples sent to the microbiology laboratory were included in the study. It was determined that the samples were most frequently sent from polyclinics (53.1%). Extended spectrum beta lactamase enzyme positivity was detected in 17.7% of the isolates. The antibiotic to which the E.coli isolates included in the study were most resistant was ampicillin (48.4%), and no antibiotic resistance was detected against fosfomycin and was statistically significant (p <0.05). The least resistant antibiotic of Klebsiella spp. strains was amikacin (4.27%), and the most resistant antibiotic was ceftazidime (58.73%). Cystitis was the most common comorbidity. Conclusion: Increasing antibiotic resistance makes the treatment of UTIs difficult. It is thought that the study data will guide clinicians in contributing to the success of treatment by selecting the appropriate antibiotic and in preventing unnecessary or incorrect antibiotic use.

Keywords

• Urine culture
• Esherichia coli; Klebsiella spp.
• antibiotic resistance.

İdrar yolu enfeksiyonlarına neden olan Escherichia coli ve Klebsiella spp. izolatlarının antibiyotik direnç durumunun araştırılması:4 yıllık çalışma

Abstract

Amaç: Bu çalışmanın amacı, çeşitli kliniklerden mikrobiyoloji laboratuvarına gönderilen idrar örneklerinden, idrar yolu enfeksiyonuna (İYE) neden olan E.coli ve Klebsiella spp. suşlarının sıklığının, antibiyotik dirençlerinin belirlenerek hem bölgemizde klinisyenlere ampirik tedavide yol göstermek hem de literatüre katkıda bulunmaktır. Yöntem: Bu çalışmada, Ocak 2016-Eylül 2019 tarihleri arasında bir üçüncü basamak sağlık kuruluşu Mikrobiyoloji Laboratuvarı'na çeşitli poliklinik ve servislerden gönderilen toplam 27.443 adet orta akım idrar örneklerinden yapılan idrar kültürleri retrospektif olarak değerlendirildi. Bakterilerin tanımlaması ve antibiyotik duyarlılıkları konvansiyonel yöntem ve otomatik sistem ile yapıldı. Çalışmada örnek sayısı “n” olarak gösterilerek yüzde (%) olarak hesaplandı. Çalışma verilerinin değerlendirmesinde SPSS 25 istatistik paket programı kullanıldı, sonuçların istatistiksel olarak anlamlılık düzeyi p<0,05 olarak kabul edildi. Bulgular: Mikrobiyoloji laboratuvarına gönderilen idrar örneklerinden üreme saptanan 333 Esherichia coli ve 373 Klebsiella spp. izolatları çalışmaya dahil edildi. Örneklerin en sık polikliniklerden (%53,1) gönderildiği tespit edildi. İzolatlarda %17,7 oranında genişlemiş spektrumlu beta laktamaz enzim pozitifliği saptandı. Çalışmaya dahil edilen E.coli izolatlarının en dirençli olduğu antibiyotik ampisilin (%48,4) olup, fosfomisinde antibiyotik direnci saptanmamıştır ve istatistik olarak anlamlıdır (p <0.05). Klebsiella spp. suşlarının en az dirençli olduğu antibiyotik amikasin (%4,27), en dirençli antibiyotik ise seftazidim (%58,73)’dir. Sistit en çok karşılaşılan komorbiditedir. Sonuç: Artan antibiyotik direnci İYE’lerin tedavisini zorlaştırmaktadır. Çalışma verilerinin, uygun antibiyotik seçimi ile tedavi başarısına katkı sağlanmasında, gereksiz veya yanlış antibiyotik kullanımının önlenmesinde klinisyenlere yol gösterici olacağı düşünülmektedir. Anahtar Sözcükler: İdrar kültürü, Esherichia coli, Klebsiella spp., antibiyotik direnci.

Keywords

• İdrar kültürü
• Esherichia coli
• Klebsiella spp.
• antibiyotik direnci.

References

1. Keskin BH, Çalışkan E, Kaya S, Köse E, Şahin İ. Üriner sistem enfeksiyonlarında etken bakteriler ve antibiyotik direnç oranları. Turk Mikrobiyol Cem Derg. 2021;51(3):254-262. doi:10.5222/TMCD.2021.82787.
2. Öztürk R, Murt A. Epidemiology of urological infections: a global burden. World J Urol. 2020;38(11):2669-2679. doi: 10.1007/s00345-019-03071-4.
3. Şenol A, Yakupoğulları Y, Şenol FF. Extended-spectrum β-lactamase-producing Escherichia coli and Klebsiella spp. in community-acquired urinary tract infections and their antimicrobial resistance. Klimik Derg. 2020;33(2):163-168. doi: 10.5152/kd.2020.34.
4. Temoçin F, Köse H. Poliklinik hastalarının idrar kültürlerinden izole edilen Escherichia coli ve Klebsiella pneumoniae suşlarının genişlemiş spektrumlu beta-laktamaz üretim oranları ve antibiyotik duyarlılıklarının değerlendirilmesi. Ankem Derg. 2018;32(3):79-86. doi: 10.5222/ankem.2018.1811.
5. Kuru C, Kal Çakmaklıoğulları E. Karabük ili ve çevresinde idrar kültürlerinden izole edilen Escherichia coli suşlarının antibiyotik duyarlılıkları. Online Turk Saglik Bilim Derg. 2020;5(1):17-24. doi: 10.26453/otjhs.530372.
6. Yiş R, Demiray Gürbüz E, Sarı AN, Gülay Z. Karbapenemaz üreten Klebsiella pneumoniae izolatlarının hastanemizde yayılımı: Moleküler tiplendirme ve klonal ilişkinin araştırılması. Turk Mikrobiyol Cem Derg. 2021;51(1):33-41. doi:10.5222/TMCD.2021.09226.
7. O’Neill J. Tackling Drug-resistant Infections Globally: Final Report and Recommendations. The Review on Antimicrobial Resistance. https://apo.org.au/node/63983. 2016. Accessed May 24, 2024.
8. European Association of Urology. Guidelines on Urological Infections. https://uroweb.org/guidelines/urological-infections/chapter/the-guideline. 2020. Accessed January 25, 2024.

9. Clinical and Laboratory Standards Institute. Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing. 24th Informational Supplement Update. CLSI Document M100-S24. Clinical and Laboratory Standards Institute Press; 2014:198-200.
10. The European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing. Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters. Version 9.0. https://www.eucast.org/publications-and-documents/publications-in-journals. 2019. Accessed January 16, 2024.
11. Jadoon SA, Ahmed A, Irshad R. Spectrum of bacterial culture and drug sensitivity vs. resistance in uncomplicated urinary tract infection. J Ayub Med Coll Abbottabad. 2018;30(3):432-438. https://jamc.ayubmed.edu.pk/index.php/jamc/article/view/5443/2000
12. Galindo-Mendez M. Molecular characterization and antimicrobial susceptibility pattern of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli as cause of community-acquired urinary tract infection. Rev Chilena Infectol. 2018;35(1):29-35. doi: 10.4067/s0716-10182018000100029.
13. Kim WB, Cho KH, Lee SW, Yang HJ, et al. Recent antimicrobial susceptibilities for uropathogenic Escherichia coli in patients with community-acquired urinary tract infections: a multicenter study. Urogenit Tract Infect. 2017;12:28-34. doi: 10.14777/uti.2017.12.1.28
14. Karamanlıoğlu D, Aysert-Yıldız P, Kaya M, Sarı N. İdrar kültürlerinden izole edilen enterik bakterilerde genişlemiş spektrumlu β-laktamaz oluşturma sıklığı ve antibiyotik duyarlılıkları. Klimik Derg. 2019;32(3):233-239. doi: 10.5152/kd.2019.68
15. Ostojic M, Hubana M, Cvetnić M, Benić M, Cvetnić Z. Antimicrobial resistance of Klebsiella pneumoniae strains isolated from urine in hospital patients and outpatients. Arch Biotechnol Biomed. 2021;5:001-007. doi:10.29328/journal.abbr.1001014.
16. Mahaseth SN, Sanjana RK, Jha BK, Pokharel K. Prevalence of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae isolated from urinary tract infected patients attending a tertiary care hospital of central Nepal. J Coll Med Sci Nepal. 2019;15(3):211-217. doi:10.3126/jcmsn.v15i3.24843.
17. Kahraman EP, Karakeçe E, Erdoğan F, Uluyurt H, Köroğlu M, Çiftçi İH. Klebsiella pneumoniae izolatlarının antibiyotiklere direnç durumlarının değerlendirilmesi. Ortadogu Med J. 2017;9(1):12-18. doi:10.21601/ortadogutipdergisi.288077.
18. Çoşkun USS, Coşkun G. Bir devlet hastanesinde poliklinik hastalarına ait idrar örneklerinden izole edilen genişlemiş spektrumlu beta-laktamaz pozitif Escherichia coli suşlarının prevalansı ve antibiyotik duyarlılıklarının belirlenmesi. Kocatepe Med J. 2015;16(1):25-30. doi:10.18229/ktd.27083
19. Güzel M, Akdoğan D. İdrar örneklerinde saptanan Escherichia coli suşlarının antibiyotik duyarlılığı. SDÜ Saglık Bilim Enstitü Derg. 2017;8(1):38-42. doi: 10.22312/sdusbed.283279.
20. Vachvanichsanong P, McNeil EB, Dissaneewate P. Extended-spectrum beta-lactamase Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae urinary tract infections. Epidemiol Infect. 2020. doi: 10.1017/S0950268820003015.
21. Samancı-Aktar G, Ayaydın Z, Onur AR, Vural DG, Temiz H. Resistance rates against various antimicrobials in Escherichia coli strains isolated from urine samples. Kocaeli Med J. 2018;7(1):8-13. doi: 10.5505/ktd.2018.49369
22. Duran H, Çeken N, Atik TK. İdrar kültüründen izole edilen Escherichia coli ve Klebsiella pneumoniae suşlarının antibiyotik direnç oranları: dört yıllık analiz. Ankem Derg. 2020;34(2):41-47. doi: 10.5222/ankem.2020.041.
23. Karadeniz A, Hamidi AA. Üropatojenlerde antibiyotiklere direnç durumu: Sık kullandığımız ajanlar etkili mi? Uludag Univ Tip Fak Derg. 2021;47(1):23-27. doi: 10.32708/uutfd.854705.
24. Aytaç Ö, Mumcuoğlu İ, Çetin F, Aksoy A, Aksu N. Erişkin hastalarda toplum kaynaklı üriner sistem enfeksiyonlarından izole edilen Escherichia coli suşlarının antibiyotik duyarlılıklarının yıllara göre değişimi (2010-2014). Turk Hij Den Biyol Derg. 2015;72(4):273-280. doi: 10.5505/TurkHijyen.2015.82642.
25. Hazırolan G. Fosfomisin: geçmişe dönüş. Klimik Derg. 2020;33(3):213-222. doi: 10.5152/kd.2020.46.
26. Saeed NK, Khawaja SA, Al-Biltagi M. Antimicrobial susceptibilities of urinary extended-spectrum β-lactamase Escherichia coli to fosfomycin. Oman Med J. 2021;36(6). doi: 10.5001/omj.2021.95.
27. Çiftçi N. Distribution and Antibiotic Susceptibility of Bacteria Isolated from Urine Culture. Genel Tıp Derg. 2025;35 (3): 471-475. doi: 10.7759/cureus.70918.
28. Soomro S, Alanazi AA, Alshammari NM, et al. Investigation of Antibiotics Susceptibility and Resistance Pattern ofESBL and CRE Producing Escherichia coli and Klebsiella pneumonia Isolates from Northern Region of Saudi Arabia. J Pure ApplMicrobiol. 2024;1-11. doi: 10.22207/JPAM.18.4.25. İgan H, Hancı H. Dört Yıllık Süreçte Yoğun Bakım Ünitesinde Yatan Hastaların İdrar Kültürlerinde Üreyen Mikroorganizmaların Dağılımı ve İzole Edilen Gram-negatif Bakterilerin Antibiyotik Dirençleri. Turk Yogun Bakim Derg. 2022;20:25-30. doi: 10.4274/tybd.galenos.2020.33154.
29. Zanichelli V, Huttner A, Harbarth S, et al. Antimicrobial resistance trends in Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae and Proteus mirabilis urinary isolates from Switzerland: retrospective analysis of data from a national surveillance network over an 8-year period (2009–2016). Swiss Med Wkly. 2019;149:1-8. doi: 10.4414/smw.2019.20110.
30. Ironmonger D, Edeghere O, Gossain S, Hawkey PM. Use of antimicrobial resistance information in prescribing guidance for management of urinary tract infections: survey of general practitioners in the West Midlands. BMC Infect Dis. 2016;16:226. doi: 10.1186/s12879-016-1559-2. Ku JH, Bruxvoort KJ, Salas SB, et al. Multidrug resistance of Escherichia coli from outpatient uncomplicated urinary tract infections in a large United States Integrated Healthcare Organization. Open Forum Infect Dis. 2023;23;10(7):ofad287. doi: 10.1093/ofid/ofad287.
31. Raphael E, Glymour MM, Chambers HF. Trends in prevalence of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli isolated from patients with community- and healthcare-associated bacteriuria: results from 2014 to 2020 in an urban safety-net healthcare system. Antimicrob Resist Infect Control. 2021;10(1):118. doi:10.1186/s13756-021-00983-y
32. Milano A, Sulejmani A, Intra J, Sala MR, Leoni V, Carcione D. Antimicrobial resistance trends of Escherichia coli isolates from outpatient and inpatient urinary infections over a 20-Year Period. Microb Drug Resist. 2022;28(1):63-72. doi: 10.1089/mdr.2021.0010.
33. Hassuna NA, Khairalla AS, Farahat EM. et al. Molecular characterization of extended-spectrum β lactamase- producing E. coli recovered from community-acquired urinary tract infections in Upper Egypt. Sci Rep. 2020;10, 2772. doi: 10.1038/s41598-020-59772-z.
34. Cireșă A, Tălăpan D, Vasile CC, Popescu C, Popescu GA. Evolution of antimicrobial resistance in Klebsiella pneumoniae over 3 years (2019-2021) in a tertiary hospital in Bucharest, Romania. Antibiotics (Basel). 2024;10;13(5):431. doi: 10.3390/antibiotics13050431.
35. Olariu N, Licker M, Chisavu L, Chisavu F, Schiller A, Marc L, et al. In and outpatients bacteria antibiotic resistances in positive urine cultures from a tertiary care hospital in the western part of Romania—a cross-sectional study. Diseases. 2025; 13(3):74. doi:10.3390/diseases13030074.
36. Kalyoncu BN, Koçoğlu ME, Özekinci T, et al. İstanbul’da bir şehir hastanesinde izole edilen üriner sistem patojenleri ve antibiyotik direnç profillerinin değerlendirilmesi. ANKEM Derg. 2023;37(1):18-27. doi: 10.54962/ankemderg.1283517.
37. Sava M, Vintila BI, Bereanu AS, Fratila AM, Codru IR. Lessons from four years (2021-2024) of Klebsiella pneumoniae resistance surveillance epidemiological trends in a Romanian intensive care unit. Antibiotics (Basel). 2025;14(8):825. doi:10.3390/antibiotics14080825