Pupal parasitoids and parasitism rates of the fall webworm Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera: Erebidae) in hazelnut orchards and overwintering areas of Düzce

Öz

The fall webworm, Hyphantria cunea (Lepidoptera: Erebidae), is an important invasive quarantine pest. Although it is highly polyphagous, it causes serious yield losses in hazelnut orchards. This study was conducted between 2019 and 2021 to identify the pupal parasitoids of H. cunea and to determine their parasitism rates in hazelnut orchards and overwintering sites in the central, Çilimli, and Gümüşova districts of Düzce Province, Türkiye. Pest pupae were collected from corrugated cardboard bands placed on hazelnut trees, as well as from potential pupation sites such as tree cavities, irrigation channels, houses, and barns. The study identified the hymenopteran parasitoids Chouioia cunea (Eulophidae), Psychophagus omnivorus (Pteromalidae), Pimpla rufipes, P. turionellae, and Virgichneumon dumeticola (Ichneumonidae), and the dipteran parasitoids Nemoraea pellucida and Pales pavida (Tachinidae). Hyphantria cunea was recorded for the first time as a host of Pimpla turionellae in Türkiye. Of the 1,877 pupae collected, 64.62% yielded parasitoids, with C. cunea and P. omnivorus being the most prevalent species. The highest parasitism rates were observed for C. cunea (45.69%) and P. omnivorus (30.28%). These results indicate that C. cunea and P. omnivorus are promising native biological control agents for suppressing populations of the fall webworm

Anahtar Kelimeler

• Hyphantria cunea
• Corylus avellana
• natural enemies
• pupal parazitoid
• Türkiye

Düzce ilinde Amerikan beyazkelebeği Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera: Erebidae)’nın pupa parazitoitleri ile parazitlenme oranları

Öz

Amerikan beyazkelebeği, Hyphantria cunea (Lepidoptera: Erebidae) önemli bir istilacı karantina zararlısıdır. Polifag bir zararlı olmakla birlikte fındık alanlarında önemli verim kayıplarına neden olmaktadır. Çalışma, Düzce ilinin Merkez, Çilimli ve Gümüşova ilçelerindeki fındık bahçeleri ve kışlama alanlarında, H. cunea’nın pupa parazitoitlerini belirlemek ve parazitlenme oranlarını ortaya koymak amacıyla 2019-2021 yılları arasında yürütülmüştür. Zararlı pupaları, fındık ağaçlarına yerleştirilen oluklu kartonlar ve zararlının pupa olabileceği ağaç kovukları, kanal kenarları, evler ve ahırlar gibi alanlardan toplanmıştır. Çalışmada Hymenoptera takımından Chouioia cunea (Eulopidae) Psychophagus omnivorus (Pteromalidae), Pimpla rufipes, P. turionellae, Virgichneumon dumeticola (Ichneumonidae) türleri ile Diptera takımından Nemoraea pellucida ve Pales pavida (Tachinidae) türleri belirlenmiştir. Pimpla turionellae’nin Türkiye’deki konukçuları arasında ilk kez H. cunea’yı kullandığı belirlenmiştir. Toplanan 1.877 adet pupanın %64.62’sinden parazitoit elde edilmiş, C. cunea ve P. omnivorus en yaygın türler olarak saptanmıştır. En yüksek parazitlenme oranları C. cunea ve P. omnivorus için sırasıyla %45.69 ve %30.28 olarak bulunmuştur. Sonuçlar, C. cunea ve P. omnivorus’un Amerikan beyazkelebeği’nin populasyonunu kontrol altına almada potansiyel yerli biyolojik mücadele etmenleri olduğunu göstermiştir.

Anahtar Kelimeler

• Hyphantria cunea
• Corylus avellana
• doğal düşman
• pupa parazitoiti
• Türkiye

Kaynakça

1. Anonim, 2015. Control of the fall webworm, Hyphantria cunea (Drury). Agricultural Bulletin of Düzce Province, 3: 13-14.
2. Avcı O., S. Öztemiz & İ. Ciner, 2022. Amerikan beyaz kelebeği, Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera: Arctiidae)’nın ergin popülasyon takibi ile biyolojik mücadelesinde parazitoit ve predatörlerinin belirlenmesi. Türkiye Biyolojik Mücadele Dergisi, 13 (2): 128-137.
3. Aydoğan M., 2023. Assessing the impact of the COVID-19 pandemic on hazelnut production. Italian Journal of Agronomy, 18 (3): 2192.
4. Baş R., 1982. Türkiye için yeni bir bitki zararlısı, Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera, Arctiidae). Yüksek Lisans Tezi, İstanbul, Türkiye, 65s.
5. Bayramoğlu Z., 2022. Characterization and biological activity of two new entomopathogenic Beauveria bassiana strains isolated from Hyphantria cunea larvae in Turkey. Artvin Çoruh Üniversitesi Orman Fakültesi Dergisi, 23 (2): 209-216.
6. Chen Q., H. Zhao, M. Wen, J. Li, H. Zhou, J. Wang, , Y. Zhou, Y. Liu, L. Du, H. Kang, J. Zhang, R. Cao, X. Xu, J. J. Zhou, B. Ren & Y. Wang, 2020. Genome of the webworm Hyphantria cunea unveils genetic adaptations supporting its rapid invasion and spread. BMC Genomics, 21: 1-22.
7. Dai M.L., W.T. Ye, X.J. Jiang, P. Feng, Q.Y. Zhu, H.N. Sun, F. C. Li, J.Wei & B. Li, 2022. Effect of tachinid parasitoid Exorista japonica on the larval development and pupation of the host silkworm Bombyx mori. Frontiers in Physiology, 13: 824203.
8. Edosa T.T., Y.H. Jo, M. Keshavarz, Y.S. Anh, M.Y. Noh & Y.S. Han, 2019. Current status of the management of fall webworm Hyphantria cunea: Towards the integrated pest management development. Journal of Applied Entomology, 143 (1–2): 1-10.

9. Ergin E., H. Altuntaş & F. Uçkan, 2013. Endoparazitik arı Pimpla turionellae L. (Hymenoptera: Ichneumonidae)’nın parazitleme ve zehirinin konağı Galleria mellonella L. (Lepidoptera: Pyralidae)’nın hemolenf proteinleri üzerine etkisi. Biological Diversity and Conservation, 6 (1): 62-70.
10. FAO 2023. Food and Agriculture Organization. Bitkisel üretim istatistikleri. https://www.fao.org/faostat/en/#data/QCL (Erişim tarihi: 18 Haziran 2025).
11. Hou P., S. Gao, X. Li, D. Yang & C. Zhang, 2019. The mitochondrial genome of Janthicuomyia sp. (Diptera: Tachinidae). Mitochondrial DNA Part B, 4 (1): 1601-1602.
12. Helmstetter A.J., N. Oztolan‐Erol, S.J. Lucas & R.J. Buggs, 2020. Genetic diversity and domestication of hazelnut (Corylus avellana L.) in Turkey. Plants, People, Planet, 2 (4): 326-339.
13. Japoshvili G., A. Nikolaisiivili, N. Dzneladze & L. Goguadze, 2006. The fall webworm (Hyphantria cunea) in western Georgia. Zoology, 4 (4).
14. Jarfas J. & M. Viola, 1986. Activity and nutrition of the fall webworm (Hyphantria cunea Drury, Lepidoptera: Arctiidae). I. Kerteszeti Egyetem Kozlemenyei, 49: 173-182.
15. Kaçar G., A.S. Koca, B. Şahin & F. Yıldız, 2019. Bolu ve Düzce ili fındık bahçelerinde Amerikan beyazkelebeği Hyphantria cunea Drury (Lepidoptera: Arctiidae)’nin yayılış alanı, zararı ve bazı biyo-ekolojik özellikleri. International Journal of Agricultural and Wildlife Sciences, 5 (2): 266-272.
16. Kaçar G., A.S. Koca, M.S. Bayram & B. Şahin, 2022. Düzce ili fındık bahçelerinde Amerikan beyaz kelebeği, Hyphantria cunea Drury (Lepidoptera: Erebidae)’nın popülasyon takibi. Türk Tarım ve Doğa Bilimleri Dergisi, 9 (1): 77-84.
17. Kaçar G. & M. Doğanlar, 2020. Two new species of Conomorium Masi, 1924 (Hymenoptera: Pteromalidae) and additions of some new records of the Turkish species. Munis Entomology & Zoology, 15 (2): 711-719.
18. Kaçar G., A.S. Koca, H. Kütük & B. Şahin, 2017. Natural parasitism rate of the fall webworm in hazelnut groves in Düzce. II. Uluslararası Iğdır Sempozyumu, 9-11 Ekim 2017, Iğdır, Türkiye.
19. Kansu I.A. & A. Uğur, 1984. Pimpla turionellae (L.) (Hym., Ichneumonidae) ile konukçusu bazı Lepidopter pupaları arasındaki biyolojik ilişkiler üzerinde araştırmalar. Doğa Bilim Dergisi, 8 (2): 160-172.
20. Karami A., A.A. Talebi, E. Gilasian, Y. Fathipour & M. Mehrabadi, 2023. Native parasitoids of the fall webworm, Hyphantria cunea (Lepidoptera: Erebidae), an invasive alien pest in northern Iran. Journal of Insect Biodiversity and Systematics, 9 (1): 81-101.
21. Kutuk H., 2017. Identification and natural parasitism of Trichogramma species on Ostrinia nubilalis Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) eggs in Düzce, Turkey. Entomological News, 126 (4): 290-298.
22. Marchiori C.H., 2022. Study of the bionomy of the Ichneumonidae family (Insecta: Hymenoptera). Open Access Research Journal of Biology and Pharmacy, 4 (1): 007-029.
23. Nurieva I., 2002. Bioecological abilities of parasitoids parasitising Hyphantria cunea Drury (Lepidoptera: Arctiidae) in Azerbaijan. Proceedings of the Fifth Turkish National Congress of Biological Control, 4-7 September 2002, Erzurum, Turkey.
24. Saralioğlu E., D. Yıldırım & O. Güngör, 2016. Determining suitable areas for more efficient hazelnut production. The International Archives of the Photogrammetry, Remote Sensing and Spatial Information Sciences, 41: 241-244.
25. Saruhan İ., Ş. Toksöz & İ. Erper, 2017. Evaluation of some entomopathogenic fungi against the fall webworm (Hyphantria cunea Durry, Lepidoptera: Arctidae). Selcuk Journal of Agriculture and Food Sciences, 31 (2): 76-81.
26. Sourakov A. & T. Paris, 2014. Fall webworm, Hyphantria cunea (Drury) (Insecta: Lepidoptera: Arctiidae: Arctiinae). IFAS Extension Bulletin EENY, 486.
27. Sezer A., F.S. Dolar, S.J. Lucas, Ç. Köse & E. Gümüş, 2017. First report of the recently introduced, destructive powdery mildew Erysiphe corylacearum on hazelnut in Turkey. Phytoparasitica, 45: 577-581.
28. Sharma P.V., T. Das, S. Mukherjee, E.K. Pathan, A. Rahman & G.B. Gathalkar, 2024. New record of larval-pupal endoparasitoid Exorista deligata parasitising Indian tea looper Hyposidra talaca from India. Phytoparasitica, 52 (1): 23.
29. Sullivan G.T., 2011. Determination of biologıcal control agents of overwintering Hyphantria cunea pupae and efficacy of entomopathogenic fungi. PhD thesis, Süleyman Demirel University Graduate School of Applied and Natural Sciences, Isparta, Turkey.
30. Sullivan G.T., İ. Karaca, S.K. Ozman-Sullivan & Z.Q. Yang, 2011. Chalcidoid parasitoids of overwintered pupae of Hyphantria cunea (Lepidoptera: Arctiidae) in hazelnut plantations of Turkey's central Black Sea region. The Canadian Entomologist, 143 (4): 411-414.
31. Sullivan G. & S. Ozman-Sullivan, 2012. Tachinid (Diptera) parasitoids of Hyphantria cunea (Lepidoptera: Arctiidae) in its native North America and in Europe and Asia – a literature review. Entomologica Fennica, 23 (4): 181-192.
32. TUİK (2024). Türkiye İstatistik Kurumu. Bitkisel üretim istatistikleri. https://biruni.tuik.gov.tr/medas/?kn=92&locale=tr (Erişim tarihi: 18 Haziran 2025).
33. Tuncer C., 1992. Amerikan beyaz kelebeği (Hyphantria cunea Drury, Lepidoptera: Arctiidae) ’nin Samsun ve çevresindeki biyolojisi ve özellikle konukçu bitkilerin değişik açılardan etkileri üzerinde araştırmalar. Doktora Tezi, Ankara Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitusu, Ankara, Turkey.
34. Tuncer C., I. Akça & I. Saruhan, 2001. Integrated pest management in Turkish hazelnut orchards. Acta Horticulturae, 556: 419-429.
35. Uğur A., 1996. Süperparazitizmin Pimpla turionellae (L.) (Hymenoptera: Ichneumonidae)’nin gelişimine etkisi. Türkiye Entomoloji Dergisi, 20 (1): 51-58.
36. Ulu S., Z.O. Ulu, A. Akar & N.O. Ozgenturk, 2023. De novo transcriptome analysis and gene expression profiling of Corylus species. Folia Biologica, 69 (3).
37. Uzundumlu A.S., S. Kurtoğlu, C. Şerefoğlu & Z. Algur, 2022. The role of Turkey in the world hazelnut production and exporting. Emirates Journal of Food & Agriculture (EJFA), 34 (2):117-127
38. Watanabe M., 2005. Parasitism and over-wintering status of tachinids (Diptera) on larvae of the fall webworm, Hyphantria cunea Drury (Lepidoptera: Arctiidae), in the Kanto Region of Japan. Applied Entomology and Zoology, 40 (2): 293-301.
39. Yang Z.Q., 1989. A new genus and species of Eulophidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) parasitizing Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera: Arctiidae) in China. Entomotaxonomia, 11 (1–2): 117-130.
40. Yang Z.Q., J.R. Wei & X.Y. Wang, 2006. Mass rearing and augmentative releases of the native parasitoid Chouioia cunea for biological control of the introduced fall webworm Hyphantria cunea in China. Biocontrol, 51: 401-418.
41. Yang Z.Q., X.Y. Wang, J.R. Wei, H.R. Qu & X.R. Qiao, 2008. Survey of the native insect natural enemies of Hyphantria cunea (Drury) (Lepidoptera: Arctiidae) in China. Bulletin of Entomological Research, 98 (3): 293-302.
42. Yang Z.Q., X.Y. Wang & Y.N. Zhang, 2014. Recent advances in biological control of important native and invasive forest pests in China. Biological Control, 68: 117-128.
43. Yang J., Z. Jiang, Q. Xu, X. Liu, M. Dai, B. Li & J. Wei, 2023. Evaluation of suitable reference genes for expression analysis using quantitative real-time polymerase chain reaction in the parasitoid Exorista sorbillans (Diptera: Tachinidae). Archives of Insect Biochemistry and Physiology, 113 (2): e22009.
44. Zhang X., Z. Fan, R. Zhang, X. Kong, F. Liu, J. Fang, S. Zhang & Z. Zhang, 2023. Bacteria-mediated RNAi for managing fall webworm, Hyphantria cunea: Screening target genes and analyzing lethal effect. Pest Management Science, 79 (4): 1566-1577.