Incidence of Diplodia sapinea in Pinus nigra subsp. pallasiana and Pinus sylvestris seed

Abstract

Diplodia sapinea, the causal agent of Diplodia shoot blight, is one of the most common and dangerous necrotrophic pathogen of pines worldwide. Movement of plant materials such as cones, seeds and seedlings infected with the pathogen plays an important role in the dissemination of the disease over long distances. While the incidence and damage caused by the pathogen is increasing in Turkey, to our knowledge, the presence of the pathogen on pine seeds and the risk of transmission to nurseries and forest areas through seed movement have not been studied before. This study was carried out between 2017 and 2018 in order to investigate the presence and incidence of Diplodia sapinea in Anatolian black pine (Pinus nigra subsp. pallasiana) and Scots pine (Pinus sylvestris) seeds collected from four abandoned seed orchards in Turkey. Seeds obtained from an active P. nigra seed orchard and a P. sylvestris seed stand were also included in the study. D. sapinea was detected on both P. nigra and P. sylvestris seeds collected from the abandoned seed orchards. On average 70% of the seeds (72% and 57% for P. nigra and P. sylvestris respectively) were infected with the pathogen. The pathogen was not detected on seeds from the active P. nigra seed orchard, yet was detected on 0.50% of seeds from the P. sylvestris seed stand. Thousand-seed-weights as well as germination of seeds from the abandoned seed orchards were lower than those of active seed sources. Taken together, these findings suggest that D. sapinea could have an important role in the reduction of seed quality in the abandoned seed orchards. More importantly, results confirm the potential for dissemination of D. sapinea on P. nigra and P. sylvestris seeds.

Keywords

• Forest tree seeds
• Seed fungi
• Seed health
• Diplodia sapinea
• Sydowia polyspora
• Pinus nigra
• Pinus sylvestris

Pinus nigra subsp. pallasiana ve Pinus sylvestris tohumlarında Diplodia sapinea’nın yoğunluğu

Abstract

Diplodia sapinea, dünya çapında, çam ağaçlarının bilinen en yaygın ve tehlikeli nekrotrofik patojenlerinden biridir. Patojenle bulaşık kozalak, tohum ve fidan gibi bitki materyallerinin taşınması bu hastalığın uzun mesafelerde yayılışında önemli bir role sahiptir. Fungusun sebep olduğu Diplodia sürgün yanıklığı Türkiye’de yaygınlığı ve zararı her geçen gün artan bir hastalıktır. Bununla birlikte, bildiğimiz kadarı ile Türkiye’de bu patojenin çam tohumlarındaki varlığının ve tohumlar aracılığı ile fidanlıklara ve orman alanlarına taşınma riskinin ortaya konulmasına yönelik araştırma bulunmamaktadır. Bu çalışma, iptal edilmiş bazı tohum bahçelerinden toplanan karaçam (Pinus nigra subsp. pallasiana) ve sarıçam (Pinus sylvestris) tohumlarında Diplodia sapinea’nın varlığının ve yoğunluğunun ortaya konulması amacı ile 2017-2018 yıllarında yürütülmüştür. Karşılaştırma amacı ile sağlıklı, aktif durumdaki tohum kaynaklarından temin edilen tohumlar da çalışmaya dahil edilmiştir. İptal edilmiş karaçam ve sarıçam tohum bahçelerinden temin edilen tohumların %70’inin (sırasıyla ortalama %72 ve %57) D. sapinea ile bulaşık olduğu tespit edilmiştir. Buna karşılık, aktif tohum kaynaklarından sadece sarıçam tohum meşceresinde tek bir tohumdan (%0,50) D. sapinea izole edilmiş, aktif karaçam tohum bahçesinden gelen tohumlarda ise patojen tespit edilmemiştir. Buna ek olarak, iptal edilmiş tohum bahçelerinden gelen karaçam ve sarıçam tohumlarının bindane ağırlıkları ve çimlenmeleri aktif tohum kaynaklarından gelen tohumlardan daha düşük bulunmuştur. Tüm bunlar bir arada değerlendirildiğinde, iptal edilen tohum bahçelerinde tohum kalitesinin azalmasında D. sapinea’nın önemli bir rol üstlendiği söylenebilir. Daha da önemlisi, sonuçlar D. sapinea'nın P. nigra ve P. sylvestris tohumları aracılığıyla yayılma potansiyelini doğrulamaktadır.

Keywords

• Orman ağacı tohumları
• Tohum fungusları
• Tohum sağlığı
• Diplodia sapinea
• Sydowia polyspora
• Pinus nigra
• Pinus sylvestris

References

1. Adamson, K., Klavina, D., Drenkhan, R., Gaitnieks, T., Hanso, M., 2015. Diplodia sapinea is colonizing the native Scots pine (Pinus sylvestris) in the northern Baltics. European Journal of Plant Pathology, 143: 343-350.
2. Aday-Kaya, A.G., Yeltekin, Ş., Doğmuş-Lehtijarvi, T., Lehtijarvi, A., Woodward, S., 2019. Severity of Diplodia shoot blight (caused by Diplodia sapinea) was greatest on Pinus sylvestris and Pinus nigra in a plantation containing five pine species. Phytopathologia Mediterranea, 58: 249-259.
3. Aday Kaya, A., Gültekin, H.C., Karakaya, A., 2019. Marmara Bölgesindeki orman fidanlıklarında yetiştirilen odunsu bitkilerdeki fungus ve su küflerinin tespiti. Türkiye Ormancılık Dergisi, 20: 324-332.
4. Aday Kaya, A., Lehtijärvi, A., Kaya, Ö., Doğmuş-Lehtijärvi, T., 2014. First report of Diplodia pinea on Pseudotsuga menziesii in Turkey. Plant disease, 98: 689-689.
5. Akıllı, S., 2004. Türkiye'de ağaçlandırma çalışmalarında kullanılan bazı iğne yapraklı orman ağaçları tohumlarında fungal floranın tespiti. Yüksek Lisans Tezi, Ankara Üniversitesi, Fenbilimleri Enstitüsü, Orman Mühendsliği Ana Bilim Dalı Ankara.
6. Akıllı, S., Katırcıoğlu, Y.Z., 2006. Türkiye'de Ağaçlandırma Çalışmalarında Kullanılan Bazı İğne Yapraklı Orman Ağaçları Tohumlarında Fungal Floranın Tespiti. Kastamonu Üniversitesi Orman Fakültesi Dergisi, 6: 63-73. Argun, N., Ceylan, S., Velioğlu, E., Aydın, Ü., 2014. Karaçam [Pinus nigra J. F. Arnold subsp. nigra var. pallasiana (Loudon) Rehder] tohum meşçere ve bahçelerinde üretilen tohumlarda bulunan fungusların tespiti ve fidanlardaki patojeniteleri Türkiye II. Orman Entomolojisi ve Patolojisi Sempozyumu. Orman Genel Müdürlüğü, Antalya, Türkiye, pp. 748-758.
7. Aslan, B., 2018. Kastamonu Taşköprü-Tekçam klonal tohum bahçesindeki kozalak zararlıları ve bazı doğal düşmanlarının araştırılması. Master, Kastamonu Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Kastamonu.
8. Bihon, W., Slippers, B., Burgess, T., Wingfield, M.J., Wingfield, B.D., 2011. Sources of Diplodia pinea endophytic infections in Pinus patula and P. radiata seedlings in South Africa. Forest Pathology, 41: 370-375.

9. Blumenstein, K., Langer, G., Bußkamp, J., Langer, E., Terhonen, E., 2020. The opportunistic pathogen Sphaeropsis sapinea is found to be one of the most abundant fungi in symptomless and diseased Scots pine in Central-Europe. BMC Plant Biology. [Preprint]. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-48366/v1.
10. Brodde, L., Adamson, K., Julio Camarero, J., Castano, C., Drenkhan, R., Lehtijarvi, A., Luchi, N., Migliorini, D., Sanchez-Miranda, A., Stenlid, J., Ozdag, S., Oliva, J., 2018. Diplodia Tip Blight on Its Way to the North: Drivers of Disease Emergence in Northern Europe. Front Plant Sci, 9: 1818.
11. Burgess, T., Wingfield, M.J., 2002. Quarantine is important in restricting the spread of exotic seed-borne tree pathogens in the southern hemisphere. International Forestry Review, 4: 56-65.
12. Can, P., 2003. İzmir ve Manisa illeri Kızılçam (Pinus brutia Ten.) tohum bahçelerinde bulunan kozalak ve tohum zararlıları, zarar şekilleri ve bulunma dönemlerinin belirlenmesi üzerinde araştırmalar. Ege Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, İzmir.
13. Capretti, P., Santini, A., Solheim, H., 2013. 21 Branch and Tip Blights. Infectious Forest Diseases: 420.
14. Cleary, M., Oskay, F., Doğmuş, H.T., Lehtijärvi, A., Woodward, S., Vettraino, A.M., 2019. Cryptic Risks to Forest Biosecurity Associated with the Global Movement of Commercial Seed. Forests, 10: 459.
15. Decourcelle, T., Piou, D., Desprez-Loustau, M.L., 2015. Detection of Diplodia sapinea in Corsican pine seeds. Plant Pathology, 64: 442-449.
16. Deligöz, A., Gezer, A., 2005. Anadolu Karaçamı [Pinus nigra Arn. subsp. pallasiana (Lamb.) Holmboe]'Nin Bazı Tohum Meşcereleri, Klonal Tohum Bahçeleri ve Plantasyonlarında Kozalak ve Tohum Özellikleri. Türkiye Ormancılık Dergisi, 6: 1-16.
17. Desprez-Loustau, M.-L., Marçais, B., Nageleisen, L.-M., Piou, D., Vannini, A., 2006. Interactive effects of drought and pathogens in forest trees. Annals of forest science, 63: 597-612.
18. Doğmuş-Lehtijärvi, H., Aday-Kaya, A.G., Lehtijärvi, A., Oskay, F., Kaya, Ö.D., 2014. Occurrence and genetic similarity of Diplodia pinea on shoots and cones in seed orchards of Pinus spp. in north-western Turkey. Plant Protection Science, 50: 217-220.
19. Doğmuș-Lehtijärvi, H., Lehtijärvi, A., Karaca, G., Aday, A., 2007. Sphaeropsis sapinea Dyko & Sutton associated with shoot blight on Pinus brutia Ten. in Southwestern Turkey. Acta Silvatica & Lignaria Hungarica: 95-99.
20. Fabre, B., Piou, D., Desprez‐Loustau, M.L., Marcais, B., 2011. Can the emergence of pine Diplodia shoot blight in France be explained by changes in pathogen pressure linked to climate change? Global Change Biology, 17: 3218-3227.
21. Feducci, M., Pepori, A., Benassai, D., Cambi, M., Capretti, P., 2009. Cone damages by Diplodia pinea and seed boring insects on Pinus pinea l.(italian stone pine) in central Italy. SDU Faculty of Forestry Journa, Special Issue: 41-47.
22. Flowers, J., Nuckles, E., Hartman, J., Vaillancourt, L., 2001. Latent Infection of Austrian and Scots Pine Tissues by Sphaeropsis sapinea. Plant Dis, 85: 1107-1112.
23. Fraedrich, S.W., Miller, T., Zarnoch, S.J., 1994. Factors affecting the incidence of black seed rot in slash pine. Canadian Journal of Forest Research, 24: 1717-1725.
24. Franic, I., Prospero, S., Hartmann, M., Allan, E., Auger-Rozenberg, M.A., Grunwald, N.J., Kenis, M., Roques, A., Schneider, S., Sniezko, R., Williams, W., Eschen, R., 2019. Are traded forest tree seeds a potential source of nonnative pests? Ecol Appl, 29: e01971.
25. Gezer, A., Yücedağ, C., 2006. Orman ağaçları tohumları ve tohumdan fidan yetiştirme tekniği ders kitabı. Süleyman Demirel Üniversitesi, Süleyman Demirel Üniversitesi Orman Fakültesi Isparta.
26. ISTA, 1996. International Rules For Seed Testing, Seed Science and Technology (Supplement), 24: 1-335
27. Iturritxa, E., Desprez-Loustau, M.L., García-Serna, I., Quintana, E., Mesanza, N., Aitken, J., 2011. Effect of alternative disinfection treatments against fungal canker in seeds of Pinus radiata. Seed Technology: 88-110.
28. Laz, B., Babur, E., Akpınar, D.M., Avgın, S.S., 2018. Kahramanmaraş-Elmalar Yeşil Kuşak Ek-3 Plantasyon Sahasında Görülen Biyotik ve Abiyotik Zararlıların Tespiti. Tarim ve Doga Dergisi, 21: 926.
29. Müller, M.M., Hantula, J., Wingfield, M., Drenkhan, R., 2019. Diplodia sapinea found on Scots pine in Finland. Forest pathology, 49: e12483.
30. Munck, I.A., Smith, D.R., Sickley, T., Stanosz, G.R., 2009. Site-related influences on cone-borne inoculum and asymptomatic persistence of Diplodia shoot blight fungi on or in mature red pines. Forest ecology and management, 257: 812-819.
31. OATIAEM, O.A.v.T.I.A.E.M., 2021. Islah Tesisleri, p. https://ortohum.ogm.gov.tr/Documents/Forms/AllItems.aspx?RootFolder=%2fDocuments%2fislah%5ftesisleri&FolderCTID=0x012000B012002E012004C64252896A64252894FBBF64252891D64252894DF64252890BB64252896AA64252858.
32. Oskay, F., Lehtijärvi, A., Dogmuş-Lehtijärvi, H., Woodward, S., 2018a. First report of Diplodia sapinea on Cedrus libani in Turkey. New Disease Reports, 38: 13-13.
33. Oskay, F., Lehtijärvi, A., Doğmuş Lehtijärvi, H.T., 2018b. Ülkemiz Çam Ormanlarının En Yaygın ve Tehlikeli Hastalığı; Diplodia Sürgün Yanıklığı, in: Akinci, H.A. (Ed.), III. Türkiye Orman Entomolojisi ve Patolojisi Sempozyumu, Artvin, p. 117.
34. Oskay, F., Lehtijarvi, A., Doğmuş Lehtijarvi, H.T., Woodward, S., Cleary, M., 2018c. Diplodia shoot Blight in sentinel plantings in Sweden and Turkey Sentinel plantings for detecting alien, potentially damaging tree pests State of the art 2018 COST Conference, Campus Sursee, Switzerland, p. 133.
35. Özçankaya, İ.M., Can, P., 2006. Ege Bölgesi tohum bahçelerinde kozalak zararlılarının ve mücadele yöntemlerinin belirlenmesi. T.C. Çevre ve Orman Bakanliği Ege Ormancilik Araştirma Müdürlüğü, Ege Forestry Research Institute, İzmir.
36. Özkazanç, N.K., Maden, S., 2013. Some important shoot and stem fungi in pine (Pinus spp.) and firs (Abies sp.) in western Blacksea region, Turkey. Bartın Orman Fakültesi Dergisi, 15: 32-38.
37. Peterson, G.W., 1977. Infection, epidemiology, and control of Diplodia blight of Austrian ponderosa and Scots pines. Phytopathology, 67: 511-514.
38. Rees, A.A., Webber, J.F., 1988. Pathogenicity of Sphaeropsis sapinea to seed, seedlings and saplings of some central American pines. Transactions of the British Mycological Society, 91: 273-277.
39. Romero, G., 1997. Relationship of seed-borne pathogens to nursery and plantation diseases of eucalypts and pines in Uruguay, in: Prochazkova, Z., Sutherland, J.R., (Ed.), Proceedings of the ISTA Tree Seed Pathology Meeting. International Seed Testing Association: , Opocno, Czech Republic, pp. 82–85. Santini, A., Ghelardini, L., De Pace, C., Desprez-Loustau, M.L., Capretti, P., Chandelier, A., Cech, T., Chira, D., Diamandis, S., Gaitniekis, T., Hantula, J., Holdenrieder, O., Jankovsky, L., Jung, T., Jurc, D., Kirisits, T., Kunca, A., Lygis, V., Malecka, M., Marcais, B., Schmitz, S., Schumacher, J., Solheim, H., Solla, A., Szabo, I., Tsopelas, P., Vannini, A., Vettraino, A.M., Webber, J., Woodward, S., Stenlid, J., 2013. Biogeographical patterns and determinants of invasion by forest pathogens in Europe. New Phytol, 197: 238-250.
40. Santini, A., Pepori, A., Ghelardini, L., Capretti, P., 2008. Persistence of some pine pathogens in coarse woody debris and cones in a Pinus pinea forest. Forest Ecology and Management, 256: 502-506.
41. Smith, D.R., Stanosz, G.R., 2006. A species-specific PCR assay for detection of Diplodia pinea and D. scrobiculata in dead red and jack pines with collar rot symptoms. Plant disease, 90: 307-313.
42. Smith, D.R., Stanosz, G.R., Albers, J., 2015. Detection of the Diplodia shoot blight and canker pathogens from red and jack pine seeds using cultural methods. Canadian Journal of Plant Pathology, 37: 61-66.
43. Smith, H., Wingfied, M.J., Coutinho, T.A., 2002. The role of latent Sphaeropsis sapinea infections in post-hail associated die-back of Pinus patula. Forest Ecology and Management, 164: 177-184.
44. Smith, H., Wingfield, M.J., Coutinho, T.A., Crous, P.W., 1996. Sphaeropsis sapinea and Botryosphaeria dothidea endophytic in Pinus spp. and Eucalyptus spp. in South Africa. South African Journal of Botany, 62: 86-88.
45. Smith, H., Wingfield, M.J., de Wet, J., Coutinho, T.A., 2000. Genotypic Diversity of Sphaeropsis sapinea from South Africa and Northern Sumatra. Plant Dis, 84: 139-142.
46. Soylu, S., Kurt, Ş., Soylu, E., 2001. Determination of important fungal disease agents on pine trees in the Kahramanmaraş regional forests. Journal of Turkish Phytopathology, 30: 79.
47. Stanosz, G., Blodgett, J., Smith, D., Kruger, E., 2001a. Water stress and Sphaeropsis sapinea as a latent pathogen of red pine seedlings. New Phytologist, 149: 531-538.
48. Stanosz, G.R., Blodgett, J.T., Smith, D.R., Kruger, E.L., 2001b. Water stress and Sphaeropsis sapinea as a latent pathogen of red pine seedlings. New Phytologist, 149: 531-538.
49. Stanosz, G.R., Smith, D.R., Guthmiller, M.A., Stanosz, J.C., 1997. Persistence of Sphaeropsis sapinea on or in Asymptomatic Shoots of Red and Jack Pines. Mycologia, 89: 525-530.
50. Stanosz, G.R., Smith, D.R., Leisso, R., 2007. Diplodia shoot blight and asymptomatic persistence of Diplodia pinea on or in stems of jack pine nursery seedlings. Forest Pathology, 37: 145-154.
51. Sümer, S., 2000. Shoot Blight Disease Caused by Sphaeropsis sapinea in Pine Stands at the South-Eastern Region, Turkey. (OGM inceleme raporu)
52. Şanlı, B.N., Balkız, B., Çelik, O., Semerci, A., Şahin, Ö., 2010. Some Tree Mortality Cases Based on Drought Insect and Diseases in Turkey, EFİMED Annual Progress Meeting and Scientific Seminar "Knowledge-based management of Mediterranean forests under climate driven risks: the ways ahead", Antalya, Turkey.
53. Ünal, F., Koca, E., Aşkın, A., Kurbetli, İ., Sarpkaya, K., 2018. Identification and virules of Sphaeropsis tip blight (Sphaeropsis sapinea) on Pinus spp. in Istanbul and Bursa parks. Acta Biologica Turcica, 31: 18-21.
54. Ünligil, H., Ertaş, A., 1993. İstanbul yakınlarındaki çam ağaçlarında Sphaeropsis sapinea (Fr.) Dyko & Sutton mantar hastalığı. İstanbul Üniversitesi Orman Fakültesi Dergisi, 43: 131-138.
55. Velioğlu, E., 2001. Detection of Fungal Flora in Certain Forest Tree Seeds. Ministry of Forestry, Ankara.
56. Vujanovic, V., St-Arnaud, M., Neumann, P.J., 2000. Susceptibility of cones and seeds to fungal infection in a pine (Pinus spp.) collection. Forest Pathology, 30: 305-320.
57. White, T., Bruns, T., Lee, S., Taylor, J., 1990. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: Innis, M.A., Gelfand, D.H., Sninsky, JJ, White TJ, eds. PCR Protocols: A Guide to Methods and Applications. New York, USA: Academic Press Inc., ss. 315-322.
58. Yeltekin, Ş., 2015. Kerpe araştırma ormanı konifer türlerinde Diplodia spp.’den kaynaklanan kozalak ve sürgün enfeksiyonlarının belirlenmesi. Süleyman Demirel Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Orman Mühendisliği Ana Bilim Dalı, Isparta.
59. Zakaullah, A.F., 2000. Mycoflora associated with blue pine seed. Pakistan Journal of Forestry, 50: 25-31.
60. Zlatković, M., Keča, N., Wingfield, M.J., Jami, F., Slippers, B., Kim, M.S., 2017. New and unexpected host associations for Diplodia sapinea in the Western Balkans. Forest Pathology, 47: e12328.