Comparison of Hygienic Behavior and Resistance to Varroa Destructor in Efe F1 Bees and Their Effects on Colony Performance

Yıl 2025, Cilt: 35 Sayı: 2, 255 - 266, 31.12.2025

Gamze Ertem , Banu Yücel

https://doi.org/10.18615/anadolu.1782244

https://izlik.org/JA79YD25HE

Öz

Hygienic behavior, defined as one of the social defense mechanisms of the honey bee, is a highly complex process characterized by the ability of worker bees to detect infected brood, uncap the cells, and remove the compromised individuals. This behavior is considered a crucial natural defense against brood diseases, including the ectoparasitic mite Varroa destructor, which is regarded as one of the most significant threats to modern beekeeping. In recent years, breeding honey bees resistant to diseases—particularly Varroa destructor—has become an interdisciplinary focus aimed at reducing or eliminating the use of chemical agents in disease and pest control in apiculture. Among the traits studied in this context, hygienic behavior stands out as one of the most extensively researched. However, in the ‘Efe Bee’ (Efe Arısı) ecotype—registered by the Ministry of Agriculture and Forestry of Türkiye in 2019 and known for its notable potential in pine honey production—hygienic behavior remains a relatively underexplored trait. In this study, hygienic behavior tests were conducted on 20 Efe F1 hybrid colonies using the pin-killed brood method, in which capped brood cells were perforated and the removal response was assessed after 24 hours. Throughout the experimental period, Varroa infestation levels in the colonies were also recorded, and the correlation between these two variables was analyzed. In addition, data on brood development and the number of frames covered with adult bees were collected. The potential impact of hygienic behavior and Varroa infestation levels on colony development parameters in the Efe bee ecotype was examined and discussed. Colony performance measurements indicated that the Efe bee ecotype exhibited a number of frames covered with bees and brood development above the Turkish average, although a seasonal decline was observed toward autumn. In the initial measurements, a negative correlation was detected between hygienic behavior and Varroa infestation levels, indicating that the Efe bee ecotype is well adapted to local environmental conditions and has high potential for colony development.

Anahtar Kelimeler

Hygienic behavior , Varroa destructor , Efe bee ecotype , honey bee breeding

Efe F1 Arılarında Hijyenik Davranış ve Varroa Destructor'a Karşı Direncin Karşılaştırılması ve Koloni Performansına Etkileri

https://izlik.org/JA79YD25HE

Öz

Hijyenik davranış, bal arısının sosyal savunma mekanizmalarından biri olarak tanımlanmakta olup, işçi arıların enfekte yavruları tespit etme, hücre kapaklarını açma ve enfekte bireyleri koloniden uzaklaştırma yetenekleri ile karakterize edilen oldukça karmaşık bir süreçtir. Bu davranış, modern arıcılığın karşı karşıya olduğu en önemli tehditlerden biri olarak kabul edilen ektoparazitik akar Varroa destructor başta olmak üzere, yavru hastalıklarına karşı doğal savunma mekanizması olarak değerlendirilmektedir. Son yıllarda, özellikle Varroa destructor’a karşı dirençli bal arılarının ıslahı, hastalık ve zararlı kontrolünde kimyasal ajanların kullanımını azaltmayı veya ortadan kaldırmayı amaçlayan disiplinler arası bir araştırma odağı haline gelmiştir. Bu bağlamda incelenen özellikler arasında hijyenik davranış en yoğun şekilde çlışılan konulardan biri olarak öne çıkmaktadır. 2019 yılında T.C. Tarım ve Orman Bakanlığı tarafından tescil edilen ve çam balı üretimindeki yüksek potansiyeli ile tanınan “Efe Arısı” (Efe Bee) ekotipinde hijyenik davranış görece az araştırılmış bir özellik olarak kalmıştır. Bu çalışmada, Efe F1 hibrit arı kolonilerinde hijyenik davranış düzeyini belirlemek amacıyla toplam 20 koloni üzerinde hijyenik davranış testleri uygulanmıştır. Hijyenik davranış testleri pin killed yöntemi kullanılarak yapılmıştır. Bu yöntemde, kapalı yavru gözleri iğne yardımıyla delinerek yavrular öldürülmüş ve kolonilerin ölü yavruları temizleme davranışı 24 saat sonra ölçülmüştür. Ayrıca, yavru gelişimi ve ergin arılarla kaplı çerçeve sayısına ilişkin veriler toplanmıştır. Efe arısı ekotipinde hijyenik davranış ve Varroa yoğunluğu gelişim parametreleri üzerindeki potansiyel etkileri değerlendirilmiş ve tartışılmıştır. Koloni performansına ilişkin ölçümler, Efe arısı ekotipinde arı ile kaplı çerçeve sayısı ve yavru gelişiminin Türkiye ortalamasının üzerinde olduğunu, sonbahara doğru ise mevsimsel bir azalma yaşandığını göstermiştir. İlk ölçümlerde hijyenik davranış ile Varroa enfeksiyon düzeyi arasında negatif bir korelasyon belirlenmiş olup, bu durum Efe arısı ekotipinin yerel çevre koşullarına iyi adapte olduğunu ve koloni gelişimi açısından yüksek bir potansiyele sahip olduğunu ortaya koymaktadır.

Anahtar Kelimeler

Hijyenik davranış , Varroa destructor , Efe arısı , bal arısı ıslahı

Kaynakça

• Akyol, E. 2016, Bal Arısı (Apis Mellifera L., 1758) Kolonilerinde Hijyenik Davranışa Etki Eden Faktörler ile Tespit Yöntemlerinin Karşılaştırması Üzerine Bir Çalışma. Turkish Journal Of Agriculture-Food Science and Technology 4(12): 1207-1211.
• Akyol, E., A. Ünalan, H. Yeninar, D. Özkök ve C. Öztürk. 2014. Comparison of colony performances of Anatolian, Caucasian and Carniolan honeybee (Apis mellifera L.) genotypes in temperate climate conditions. Italian Journal of Animal Science 13 (3): 3409.
• Akyol, E., H. Yeninar, M. Karatepe, B. Karatepe ve D. Özkök. 2007. Effects of queen ages on Varroa destructor infestation level in honey bee (Apis mellifera caucasica) colonies and colony performance. Italian Journal of Animal Science 6 (2): 143–149.
• Alemli, A. 2018. Hijyenik davranış bakımından ıslah edilmiş Muğla bal arılarında bazı patojen virüslerin RT-PCR ile tespiti ve Varroa yükü ile ilişkilerinin belirlenmesi. Yüksek lisans tezi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Antalya.
• Amro, M. A. And A. Amro. 2017. A review about the role of hygienic behavior as a defense mechanism of honey bee against parasitic mites and diseases. Egyptian Academic Journal of Biological Sciences A, Entomology 10 (7): 51–6
• Cengiz, M. M. ve Y. Erdoğan. 2017. Doğu Anadolu–Türkiye koşullarında farklı bal arısı (Apis mellifera L.) genotiplerinin kışlama yeteneği ve koloni performanslarının karşılaştırılması. Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi 23 (6): 865–870.
• Ese, H., Ş. Cınbırtoğlu, T. Kılıçin, G. Akdeniz, F. Yılmaz, A. Kuvancı ve A. Sarı. 2023. Orijinal alanlarından temin edilip seleksiyona tabi tutulan Batı ve Orta Karadeniz bal arılarının (Apis mellifera L.) bazı performans özellikleri. Akademik Ziraat Dergisi 12 (2): 289–296.
• Gela, A., A. Gebresilassie, Y. Woldehawariat, A. Atikem, Z. Ararso ve A. Bezabeh. 2023. Defensive behaviors of the Central Highland honeybees (Apis mellifera bandasii) against Varroa destructor in Ethiopia. Bee Studies 15 (2): 61–71.
• Guichard, M., B. Dainat ve V. Dietemann. 2023. Prospects, challenges and perspectives in harnessing natural selection to solve the varroa problem of honey bees. Evolutionary Applications 16 (3): 593–608.
• Guzman-Novoa, E. 2007. Elemental Genetics and Breeding for the Honeybee. University of Guelph Press, Guelph, Canada.
• Günbey, B. ve F. Cengiz. 2021. Karadeniz bölgesindeki bazı bal arısı (Apis mellifera L.) genotiplerinin bölge koşullarındaki performansları. Ziraat Mühendisliği (371): 113–123.
• Gramacho, K. P. ve L. S. Gonçalves. 2009. Comparative study of the hygienic behavior of Carniolan and Africanized honey bees directed towards grouped versus isolated dead brood cells. Genetics and Molecular Research 8 (2): 744–750.
• Kandemir, İ. 2007. Amerika Birleşik Devletleri’nde toplu arı ölümleri ve koloni çökme bozukluğu (CCD) üzerine bir derleme. Uludağ Arıcılık Dergisi 7 (2): 63–69.
• Kandi, R. T. I., M. Ghafari, A. Rahimi ve A. Hashemi. 2024. Hygienic and grooming behaviors in Iranian honeybee (Apis mellifera meda) colonies against Varroa destructor. Sociobiology 71 (2): e10302.
• Karaca, Ü. ve Ö. Özmen. 2012. Bal arılarının (Apis mellifera L.) izole koşullarda çiftleştirilmesi üzerine bir araştırma. Anadolu Ege Tarımsal Araştırma Enstitüsü Dergisi 22 (1): 45–53.
• Karacaoğlu, M., H. V. Gençer ve A. U. Koç. 2003. Ege Bölgesi koşullarında ek beslemenin bal arısı (Apis mellifera L.) kolonilerinin yavru üretimi ve bal verimi üzerine etkileri. Hayvansal Üretim 44 (2): 47–54.
• Kavak, G. 2016. Son yıllarda görülen koloni kayıpları ve muhtemel sebepleri. Uludağ Arıcılık Dergisi 15 (1): 33–40.
• Kekeçoğlu, M., P. G. Rasgele, A. Burğut ve M. Kambur. 2016. Yığılca bal arısı (Apis mellifera L.)’nın hijyenik davranış bakımından performanslarının belirlenmesi ve geliştirilmesi. Uludağ Arıcılık Dergisi 15 (2): 47–59. doi:10.31467/uluaricilik.377014.
• Kim, S. H., F. Mondet, M. Hervé ve A. Mercer. 2018. Honey bees performing varroa sensitive hygiene remove the most mite-compromised bees from highly infested patches of brood. Apidologie 49 (3): 335–345.
• Kovačić, M., Z. Puškadija, D. Jelkić ve D. Kranjac. 2015. Influence of honey bee hygienic behaviour on varroa mite (Varroa destructor) population in bee hive. s. 218–222. In: M. Baban ve S. Rašić (Ed.). Proceedings of the 8th International Scientific/Professional Conference: Agriculture in Nature and Environment Protection. Vukovar, Croatia, 1–3 June 2015.
• Koç, A. U. ve M. Karacaoğlu. 2011. Effects of queen rearing period on reproductive features of Italian, Caucasian and Anatolian honey bee queens. Turkish Journal of Veterinary and Animal Sciences 35 (4): 271–276.
• Koç, A. U. ve M. Karacaoğlu. 2005. Anadolu arısı Ege ekotipi (Apis mellifera anatoliaca) ana arılarında üreme özellikleri. Adnan Menderes Üniversitesi Ziraat Fakültesi Dergisi 2 (1): 73–77.
• Lapidge, K. L., B. P. Oldroyd ve M. Spivak. 2002. Seven suggestive quantitative trait loci influence hygienic behavior of honey bees. Naturwissenschaften 89 (12): 565–568.
• Martin, S. J., A. C. Highfield, L. Brettell, E. M. Villalobos, G. E. Budge, M. Powell ve D. C. Schroeder. 2012. Global honey bee viral landscape altered by a parasitic mite. Science 336 (6086): 1304–1306.
• Masaquiza, D., J. Vargas, N. Ortíz, R. Salazar, L. Curbelo, A. Pérez ve A. Arenal. 2021. Hygienic behavior of Apis mellifera and its relationship with Varroa destructor infestation and honey production. Insects 12 (11): 966.
• Morfin, N., P. H. Goodwin ve E. Guzman-Novoa. 2023. Varroa destructor and its impacts on honey bee biology. Frontiers in Bee Science 1: 1272937.
• Newton, D. C. ve N. J. Ostasiewski. 1986. A simplified bioassay for behavioral resistance to American foulbrood in honey bees (Apis mellifera L.). Journal of Apicultural Research 25 (4): 253–257.
• Nganso, B. T., A. T. Fombong, A. A. Yusuf, C. W. Pirk, C. Stuhl ve B. Torto. 2017. Hygienic and grooming behaviors in African and European honeybees. PLOS ONE 12 (6): e0179329.
• Oskay, D., M. Kükrer ve A. Kence. 2019. Muğla bal arısında (Apis mellifera anatoliaca) Amerikan yavru çürüklüğüne karşı direnç geliştirilmesi. Arıcılık Araştırma Dergisi 11 (1): 8–20.
• Öztokmak, A. 2017. Şanlıurfa yerli bal arılarının fizyolojik ve davranış özelliklerinin belirlenmesi. Doktora tezi. Harran Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Zootekni Anabilim Dalı, Şanlıurfa.
• Oztokmak, A., G. Özmen Özbakır ve O. Çağlar. 2023. Conservation of local honeybees (Apis mellifera L.) in southeastern Turkey. Animals 13 (13): 2194.
• Rothenbuhler, W. C. 1964. Behavior genetics of nest cleaning in honey bees. IV. Responses of F1 and backcross generations to disease-killed brood. American Zoologist 4 (2): 111–123.
• Simone-Finstrom, M. 2017. Social immunity and the superorganism. Bee World 94 (1): 21–27.
• Sousa, A. R. S., E. D. Araújo, K. P. Gramacho ve L. A. Nunes. 2016. Bee morphometrics and behavior in response to seasonal effects. Genetics and Molecular Research 15 (2): gmr.15027654.
• Spivak, M. ve G. S. Reuter. 2001. Resistance to American foulbrood disease by honey bee colonies bred for hygienic behavior. Apidologie 32 (6): 555–565.
• Şahin, İ. ve N. Esim. 2024. Bingöl koşullarında farklı bal arısı genotiplerinin performanslarının karşılaştırılması. Türk Tarım ve Doğa Bilimleri Dergisi 11 (1): 206–215.
• Toufailia, H. M. A., E. Amiri, L. Scandian, P. Kryger ve F. L. W. Ratnieks. 2014. Effect of variation in hygienic behaviour on varroa population increase. Journal of Apicultural Research 53 (5): 555–565.
• Van Engelsdorp, D., J. D. Evans, C. Saegerman, C. Mullin, E. Haubruge, B. K. Nguyen ve J. S. Pettis. 2009. Colony collapse disorder: a descriptive study. PLOS ONE 4 (8): e6481.
• Warner, S., L. R. Pokhrel, S. M. Akula, C. S. Ubah, S. L. Richards, H. Jensen ve G. D. Kearney. 2023. Effects of Varroa destructor on global honey bee decline. Science of the Total Environment 167492.
• Yücel, B. ve M. Kösoğlu. 2011. Ege Bölgesi’nde Muğla ekotipi ve İtalyan melezi bal arılarının karşılaştırılması. Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi 17 (6).