Investigation of Seroprevalence of Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia burgdorferi and Anaplasma spp in Dogs Living in Shelter in Şanlıurfa Province

Öz

The aim of this study was to determine the seroprevalence of Ehrlichia canis (E.canis), Anaplasma spp, Borrelia burgdorferi (B. burgdorferi) and Dirofilaria immitis (D. immitis) in dogs living in shelters in Şanlıurfa province of Turkey. The study material consisted of 100 dogs (76 female and 24 male) living in a shelter in Şanlıurfa province. Sera obtained from blood samples were tested for qualitative detection of D. immitis antigen and antibodies to E. canis, B. burgdorferi, and Anaplasma spp with a rapid test kit working with the principle of immunochromatographic analysis. D. immitis antigen was not detected in any of the dogs. The presence of antibodies Anaplasma spp, E. canis, and B. burgdorferi was determined as 65%, 21% and 4%, respectively. The highest Anaplasma spp seropositivity was determined in the 2>3≤ years old age group, female and mixed dogs. When seropositivity was compared between age groups, sexes and breeds, the difference was found to be statistically significant (p0.05). The highest E. canis seropositivity was observed in the 2>3≤ years old age group, in females and crossbred dogs, and the difference between the sex was statistically significant (p0.05). Similarly, the highest B. burgdorferi seropositivity was detected in the 2>3≤ years old age group, in females and crossbred dogs, and the difference between the sex was statistically significant (p0.05). It was concluded that some vector-borne disease such as Anaplasmosis, Ehrlichiosis, and Lyme were seen in dogs living in shelters in Şanlıurfa province and necessary precautions should be taken to combat these diseases.

Anahtar Kelimeler

• Dog
• Seroprevalance
• Şanlıurfa province
• Vector-borne diseases.

Şanlıurfa’da Barınakta Yaşayan Köpeklerde Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia burgdorferi ve Anaplasma spp Seroprevalansının Araştırılması

Öz

Bu çalışmanın amacı, Türkiye’de Şanlıurfa yöresinde barınakta yaşayan köpeklerde Dirofilaria immitis (D. immitis), Anaplasma spp, Ehrlichia canis (E. canis), ve Borrelia burgdorferi (B. burgdorferi)’nin seroprevalansının belirlenmesidir. Çalışma materyalini Şanlıurfa’da barınakta yaşayan toplam 100 köpek (76 dişi, 24 erkek) oluşturdu. Kan örneklerinden elde edilen serumlar, D. immitis antijeni ve E. canis, B. burgdorferi ve Anaplasma spp antikorlarının kalitatif tespiti için immunokromatografik analiz prensibi ile çalışan hızlı test kiti ile test edildi. Köpeklerin hiçbirinde D. immitis antijeni belirlenmedi. Anaplasma spp, E. canis ve B. burgdorferi antikor varlığı sırasıyla %65, %21 ve %4 olarak belirlendi. Anaplasma spp seropozitiğinin en yüksek 2>3≤ yaş grubunda, dişilerde ve melezlerde olduğu belirlendi. Seropozitiflik yaş grupları, cinsiyetler ve ırklar arası karşılaştırıldığında, farkın istatistiksel olarak anlamlı olduğu bulundu (p0.05). E. canis seropozitifliğinin en yüksek 2>3≤ yaş aralığında, dişilerde ve melez köpeklerde olduğu, cinsiyetler arası farkın istatistiksel olarak önemli olduğu gözlendi (p0.05). Benzer şekilde B. burgdorferi seropozitifliğinin en yüksek 2>3≤ yaş aralığında, dişilerde ve melez köpeklerde olduğu, cinsiyetler arası farkın istatistiksel olarak önemli olduğu belirlendi (p0.05). Sonuç olarak anaplasmosis, ehrlichiosis ve lyme gibi bazı vektör kaynaklı hastalıkların Şanlıurfa’da barınakta yaşayan köpeklerde görüldüğü ve bu hastalıklarla mücadele için gerekli tedbirlerin alınması gerektiği sonucuna varıldı.

Anahtar Kelimeler

• Köpek
• Seroprevalans
• Şanlıurfa
• Vektör aracılıklı hastalıklar

Kaynakça

1. Altas, M.G., Ipek, D.N., Sevgili, M., Içen, H. (2013). Prevalance of Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia burgdorferi infection in stray dogs from Sanliurfa in Turkey. Veterinary Research, 6, 48-53.
2. Altuğ, N., Muz, M.N., Muz, D., Altınok,Y.F. (2022). Molecular prevalence of Borrelia burgdorferi, Babesia spp., and Anaplasma spp. in shelter dogs of the race Region in Turkey. Turkish Journal of Veterinary Animal Sciences, 46, 483-493.
3. Ansari-Mood, M., Khoshnegah, J., Mohri, M., Rajaei, S.M.(2015). Seroprevalence and Risk Factors of Ehrlichia canis Infection among Companion Dogs of Mashhad, North East of Iran, 2009-2010. Arthropod Borne Diseases, 9, 184-94.
4. Bhide, M., Yilmaz, Z., Golcu, E., Torun, S., Mikula, I (2008). Seroprevalence of Anti-Borrelia Burgdorferi antibodies in dogs and horses in Turkey. Annals of Agricultural and Environmental Medicine, 15, 85-90. Bı̇ngöl, N. (2019). Aydın ı̇lı̇ köpeklerı̇nde Ehrlı̇chı̇a canı̇s’in mı̇kroskobı̇k ve PCR ı̇le saptanması. Aydın Adnan Menderes Üniversitesi, Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Yüksek lı̇sans tezı̇.
5. Costa, L.M., Rembeck, K., Ribeiro, M.F., Beelitz, P., Pfister, K., Passos, L.M. (2007). Seroprevalence and risk indicators for canine ehrlichiosis in three rural areas of Brazil. Veterinary Journal, 174, 673-676.
6. Çakır, K., Pekmezcı̇, D. (2020). Samsun ı̇li ve çevresindeki köpeklerde Lyme hastalığının serolojik olarak araştırılması. Journal of Anatolian Environmental and Animal Sciences, 5, (4), 696-703.
7. Çakiroğlu, D., Meral, Y. (2007). Samsun Bölgesinde köpeklerde Dirofilaria immitis enfestasyonu insidansı incelenmesi. Journal of Istanbul Veterinary Sciences, 2, 1-12.
8. Çetinkaya, H., Akyazı, İ., Özkurt, M., Matur, E. (2016). The Serologic and Molecular Prevalence of Heartworm Disease in Shelter Dogs in the Thrace Region of Turkey. Kafkas Universitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 22, (5), 751-755.

9. Day, M.J. (2011). The immunopathology of canine vector-borne diseases. Parasites Vectors, 4:48. Demir, A., Aktaş, M.S. (2020). Erzurum Yöresindeki Köpeklerde Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia burgdorferi ve Anaplasma spp seroprevalansının Araştırılması. Fırat Üniversitesi Sağlık Bilimleri Veteriner Dergisi, 34, (2), 91-96.
10. Demirci, B., Bedir, H., Tasci, G.T., Vatansever, Z. (2021). Potential Mosquito Vectors of Dirofilaria immitis and Dirofilaira repens (Spirurida: Onchocercidae) in Aras Valley. Journal of Medical Entomology, 58, (2), 906-912.
11. Düzlü, Ö., İncı̇, A., Yıldırım, A., Önder, Z., Çı̇loğlu, A. (2014). Köpeklerde kene kaynaklı bazı protozoon ve rickettsial enfeksiyonların Real Time PCR ile araştırılması ve saptanan izolatların moleküler karakterizasyonları. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 61, 275-282.
12. Ebani, V.V., Bertelloni, F., Torracca, B., Cerri, D. (2014). Serological survey of Borrelia burgdorferi sensu lato, Anaplasma phagocytophilum, and Ehrlichia canis infections in rural and urban dogs in Central Italy. Annals of Agricultural and Environmental Medicine, 21, 671-675.
13. Egenvall, A., Bonnett, B., Gunnarsson, A., Hedhammar, A., Shoukri, M., Bornstein, S., Artursson, K. (2000). Seroprevalence of granulocytic Ehrlichia spp. and Borrelia burgdorferi sensu lato in Swedish dogs 1991-94. Scandinavian Journal of Infectious Diseases, 32, 19- 25.
14. Farkas, R., Gyurkovszky, M., Lukacs, Z., Aladics, B., Solymosi, N. (2014). Seroprevalence of some vector-borne infections of dogs in Hungary. Vector Borne Zoonotic Diseases, 14, (4), 256-260.
15. Fonseca, J.P., Bruhn, F.R.P., Ribeiro, M.J.M., Hirsch, C., Rocha, C.M.B.M., Guedes, E., Guimaraes, A.M. (2017). Hematological parameters and seroprevalence of Ehrlichia canis and Babesia vogeli in Dogs. Ciencia Animal Brasileira, 18, 1-9.
16. Galluzzo, P., Grippi, F., Bella, S., Santangelo, F., Sciortino, S., Castiglia, A., Sciacca, C., Arnone, M., Alduina, R., Chiarenza, G. (2020). Seroprevalence of Borrelia burgdorferi in Stray Dogs from Southern Italy. Microorganisms, 30, 8(11), 1688.
17. Gerber, B., Eichenberger, S., Wittenbrink, M.M., Reusch, E.C. (2007). Increased prevalence of Borrelia burgdorferi infections in Bernese Mountain Dogs: a possible breed predisposition. BMC Veterinary Research, 3,15.
18. Guven, E., Avcioglu, H., Cengiz, S., Hayirli, A. (2017). Vector-Borne Pathogens in Stray Dogs in Northeastern Turkey. Vector-Borne and Zoonotic Diseases, 17,(8), 610-617.
19. Gültekı̇n, M., Erdoğan, H., Erdoğan, S., Ural, K. (2018). Vektör aracılıklı enfeksiyöz hastalıklar. Turkiye Klinikleri Journal of Veterinary Science Internal Medicine Special Topics, 4,(1), 57-62.
20. Güneş, T., Poyraz, O., Babacan, A. (2011). The seroprevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Anaplasma phagocytophilum in clinically healthy dogs from Sinop region of Turkey. Cumhuriyet Tıp Dergisi, 33, 396-401.
21. Güneş, T., Poyraz, Ö., Babacan, A. (2012). Sinop yöresinde, klinik olarak sağlıklı görülen köpeklerde Ehrlichia canis ve Rickettsia conorii’nin seroepidemiyolojik araştırılması. Cumhuriyet Tıp Dergisi, 34,17-22.
22. Herrin, B.H., Peregrine, A.S., Goring, J., Beall, M.J., Little, S.E. (2017). Canine infection with Borrelia burgdorferi, Dirofilaria immitis, Anaplasma spp. and Ehrlichia spp. in Canada, 2013-2014. Parasit Vectors, 10,(1), 244.
23. Kapiainen, S. (2016). The prevalence of Anaplasma phagocytophilum in Finnish dogs. Licentiate Thesis in Veterinary Medicine Small Animal Internal Medicine Department of Equine and Small Animal Medicine Faculty of Veterinary Medicine University of Helsinki. Helsingfors universitet.
24. Karagenç, K., Hoşgör, M., Bı̇lgı̇ç, H.B., Paşa, S., Kırlı, G., Eren, H. (2005). Ege Bölgesinde köpeklerde E. canis, A. phagocytophila ve A. platys’ in Prevalansının Nested-PCR ile Tespiti. Adnan Menderes Universitesi Veteriner Fakültesi Parazitoloji Anabilim Dalı, Aydın. Poster 14. Ulusal Parazitoloji Kongresi 18-25 Eylül, İzmir.
25. Kılıç, Y., Sarı, B., Taşçı, G.T. (2013). Seroprevalence of Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis and Borrelia burgdorferi in dogs in Iğdır Province, Turkey. Kafkas Universitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 19,(5), 735-739. Kırmızıer, İ. (2016). Antalya ilindeki köpeklerde Ehrlichia canis prevalansı. Mehmet Akif Ersoy Üniversitesi, Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Yüksek lisans tezi.
26. Kozan, E., Kırcalı, F.S., Bı̇rdane M.F. (2007). Afyonkarahisar ve Eskişehir İl’lerindeki sokak köpeklerinde Dirofilaria sp.’nin yayılışı. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 54, 117-119.
27. Kramer, F., Schaper, R., Schunack, B., Połozowski, A., Piekarska, J., Szwedko, A., Jodies, R., Kowalska, D., Schüpbach, D., Pantchev, D. (2014). Serological detection of Anaplasma phagocytophilum, Borrelia burgdorferi sensu lato and Ehrlichia canis antibodies and Dirofilaria immitis antigen in a countrywide survey in dogs in Poland. Parasitology Research, 113,(9) 3229-3239.
28. Littman, M.P., Goldstein, R.E., Labato, M.A., Lappin, M.R., Moore, G.E. (2006). ACVIM small animal consensus statement on Lyme disease in dogs: diagnosis, treatment, and prevention. Journal of Veterinary Internal Medicine, 20, (2), 422-434.
29. Merino, F.J., Serrano, J.L., Saz, J.V., Nebreda, T., Gegundez, M., Beltran, M. (2000). Epidemiological characteristics of dogs with Lyme borreliosis in the province of Soria (Spain) European Journal of Epidemiology, 16, (2), 97-100.
30. Mircean, M., Ionică, A.M., Mircean, V., Györke, A., Codea, A.R., Tăbăran, F.A., Taulescu, M., Dumitrache, M.O. (2017). Clinical and pathological effects of Dirofilaria repens and Dirofilaria immitis in a dog with a natural co-infection. Parasitology International, 66, (3), 331-334.
31. Olson, P.E., Kallen, A. J., Bjorneby, J. M., Creek, J. G. (2000). Canines as sentinels for Lyme disease in San Diego County, California. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 2, 126-129.
32. Piantedosi, D., Neola, B., D’Alessio, N., Di Prisco, F., Santoro, M., Pacifico, L., Sgroi, G., Auletta, L., Buch, J., Chandrashekar, R., Breitschwerdt, E.B., Veneziano, V. (2017). Seroprevalence and risk factors associated with Ehrlichia canis, Anaplasma spp, Borrelia burgdorferi sensu and D. immitis in hunting dogs from southern. Italy Parasitology Research, 116,(10), 2651-2660.
33. Rawlings, C.A., Calvert, C.A. (1995). Heartworm disease. In: E.S.J. Ettinger ESJ and Feldman EC. Ed. Textbook of Veterinary Internal Medicine. 4th ed., W.B. Saunders, Philadelphia. 1046-1068.
34. Sarı, B., Kılıç, Y., Taşçı, G.T. (2013). Seroprevalence of Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis and Borrelia burgdorferi in dogs in Iğdır Province, Turkey. Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 19, (5), 735-739.
35. Sarker, B.R., Mitpasa, T., Macotpet, A., Bupata, P.A., Sangmaneedet, S., Taweenan, W.T. (2021). First report on molecular prevalence and identification of Anaplasma platys in dogs in Khon Kaen, Thailand. Veterinary World, 14,(10), 2613-2619.
36. Seven, Ö., Akkan, H. A. (2023). Antalya İlinde Köpeklerde Dirofilariazisin Seroprevalansı. Turkish Veterinary Journal, 5(2), 39-43.
37. Sevgı̇lı̇, M., Balıkcı, E. (2005). Elazığ ve çevresı̇ndekı̇ köpeklerde Dı̇rofı̇ları̇a immı̇tı̇s’ı̇n seroprevalansı. Fırat Üniversitesi Sağlık Bilimleri. Dergisi, 19,(2), 103-106.
38. Singh, M.H., Singh, N.K., Singh, N.D., Singh, C., Rath, S.S. (2014). Molecular prevalence and risk factors for the occurrence of canine monocytic ehrlichiosis. Veterinary Medicine, 59,129-136.
39. Smith, R., Murillo, D.F.B., Chenoweth, K., Barua, S., Kelly, P.J., Starkey, L., Blagburn, B., Wood, T., Wang, C. (2022). Nationwide molecular survey of Dirofilaria immitis and Dirofilaria repensin companion dogs and cats, United States of America. Parasites Vectors, 15,367.
40. Springer, A., Montenegro, V.M., Schicht, S., Pantchev, N., Strube, C. (2018). Seroprevalence and current infections of canine vector-borne diseases in Nicaragua. Parasit Vectors, 11,1,585.
41. Şahı̇n, T., Sevgı̇lı̇, M., Çamkerten, İ. (2004). Şanlıurfa yöresi köpeklerinde Dirofilaria Sp.’nin Yayılışı. Türkiye Parazitoloji Dergisi, 28,(3),140-142.
42. Şahı̇nduran, S., Küçüker, Ş. (2018). Antalya ı̇linde bulunan köpeklerde Dirofilariazis, Borrelioziz, Ehrlichiazis ve Anaplazmozis'in hızlı test kitleri ile teşhisi ve ı̇nsidansı üzerine araştırmalar. Atatürk Üniversitesi Veteriner Bilimleri Dergisi, 13, (2), 191-200.
43. Simsek, S., Utuk, A.E., Koroglu, E., Rishniw, M. (2008). Serological and molecular studies on Dirofilaria immitis in dogs from Turkey. Journal of Helminthology, 82,(2),181-186.
44. Tsachev, I., Papadogiannakis, E.I., Kontos, V., Zarkov, L., Petrov, V., Pelagic, V. (2006). Seroprevalence of Ehrlichia canis infection among privately-owned dogs in northern Bulgaria. Journal of the Hellenic Veterinary Medical Society, 57, 212-216.
45. Ural, K., Gültekin, M., Atasoy, A., Ulutas, B. (2014). Spatial distribution of vector borne disease agents in dogs in aegean region, Turkey. Revista Mvz Cordoba, 19, 4086-4098.
46. Uslu, O. (2008). Köpeklerde lyme hastalığının araştırılması. Aydın Adnan Menderes Ünı̇versı̇tesı̇, Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Yüksek Lisans Tezi.
47. Vurucu, M., (2016). Köpeklerde Lyme hastalığı prevalansının ELISA ile araştırılması. Aydın Adnan Menderes Ünı̇versı̇tesı̇, Sağlık Bilimleri Enstitüsü, Yüksek Lisans Tezi.
48. Yaman, M., Guzel, M., Koltas, I.S., Demirkazik, M., Aktas, H. (2009). Prevalence of Dirofilaria immitis in dogs from Hatay province, Turkey. Journal of Helminthology, 83,(3), 255-260.
49. Yıldırım, A. (2004). Ankara ve çevresinde köpeklerde filarial etkenlerin prevalansı. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 51 (1), 35-40.
50. Yildirim, A., Ica, A., Atalay, O., Duzlu, Ö., Inci, A. (2007). Prevalence and epidemiological aspects of Dirofilaria immitis in dogs from Kayseri Province. Research in Veterinary Science, 82,(3),358-363.
51. Elhelw, R., Elhariri, M., Hamza, D., Abuowarda, M., Ismael, E., Farag, H. (2021). Evidence of the presence of Borrelia burgdorferi in dogs and associated ticks in Egypt. BMC Veterinary Research, 17,(1), 49.