Effect of the entomopathogenic nematode Steinernema feltiae Filipjev, 1934 (Rhabditida: Steinernematidae) on the pine sawfly

Öz

In this study, the effects of the entomopathogenic nematode Steinernema feltiae Filipjev, 1934 (Rhabditida: Steinernematidae) on the larval and pupal stages of the pine sawfly Neodiprion sertifer (Geoffroy, 1785) (Hymenoptera: Diprionidae) were investigated under both laboratory and field conditions. A commercial formulation, Nematac (Bioglobal®), was applied at four different concentrations [75, 125, 250, and 500 million infective juveniles (IJs) per 100 L of water]. The larvae used in the experiments were collected from Pinus brutia forests located in the Dinar district of Afyonkarahisar Province, Türkiye. Larval assays were conducted under both laboratory and field conditions, whereas pupal assays were performed only under laboratory conditions. According to the results of the two-way analysis of variance, both biological stage and dose had statistically significant effects on mortality. Higher doses (250 and 500 million IJs) resulted in significantly greater mortality compared to the control and lower doses. While direct mortality was observed during the larval stage, the pest’s life cycle was disrupted at the pupal stage through the suppression of adult emergence. A clear dose–response relationship was observed under laboratory conditions, whereas mortality rates were lower under field conditions due to environmental factors. Overall, the findings demonstrate that S. feltiae exerts a multi-stage effect on N. sertifer and can significantly limit its population dynamics by affecting both larval and pupal stages.

Anahtar Kelimeler

• Biological control
• Entomopathogen nematode
• Neodiprion sertifer
• Forest pest.

Entomopatojen nematod Steinernema feltiae Filipjev, 1934 (Rhabditida: Steinernematidae)’nin çam yaprak arısına etkisi

Öz

Bu çalışmada, entomopatojen nematod Steinernema feltiae Filipjev, 1934 (Rhabditida: Steinernematidae)’nin çam yaprak arısı Neodiprion sertifer (Geoffroy, 1785) (Hymenoptera: Diprionidae)’in larva ve pupa dönemleri üzerindeki etkileri laboratuvar ve arazi koşullarında araştırılmıştır. Çalışmada, ticari bir preparat olan Nematac (Bioglobal®)’ın dört farklı konsantrasyonu [100 L suya 75, 125, 250 ve 500 milyon enfektif juvenil (IJ)] uygulanmıştır. Denemelerde kullanılan larvalar, Afyonkarahisar ili Dinar ilçesindeki kızılçam (Pinus brutia Ten.) ormanlarından toplanmıştır. Larva denemeleri laboratuvar ve arazi koşullarında, pupa denemeleri ise yalnızca laboratuvar koşullarında yürütülmüştür. İki yönlü varyans analizi sonuçlarına göre, biyolojik dönem ve doz faktörlerinin ölüm üzerinde istatistiksel olarak anlamlı etkileri belirlenmiştir. Yüksek doz uygulamaları (250 ve 500 milyon IJ), kontrol ve düşük dozlara kıyasla daha yüksek ölüm oranlarına neden olmuştur. Larva döneminde doğrudan ölüm meydana gelirken, pupa döneminde ergin çıkışının baskılanması yoluyla zararlının yaşam döngüsünün kesintiye uğradığı saptanmıştır. Laboratuvar koşullarında doz-etki ilişkisi belirgin biçimde ortaya konulurken, arazi koşullarında çevresel faktörlerin etkisiyle ölüm oranları daha düşük bulunmuştur. Elde edilen bulgular, S. feltiae’nin N. sertifer üzerinde çok evreli bir etki gösterdiğini ve zararlının larva ile pupa dönemlerinde popülasyon dinamiğini önemli ölçüde sınırlandırabileceğini ortaya koymaktadır.

Anahtar Kelimeler

• Biyolojik mücadele
• Entomopatojen nematod
• Neodiprion sertifer
• Orman zararlısı

Kaynakça

1. Abate B. A., M. J. Wingfield, B. Slippers & B. P. Hurley, 2017. Commercialisation of entomopathogenic nematodes: should import regulations be revised? Biocontrol Science and Technology, 27 (2): 149-168.
2. Akıncı Z. & M. Avcı, 2016. Neodiprion sertifer’in Göller Bölgesi ormanlarında biyolojisi ve doğal düşmanları. Turkish Journal of Forestry, 17 (1): 30-36.
3. Akıncı Z., 2015. Neodiprion sertifer'in Göller bölgesi ormanlarında biyolojisi, doğal düşmanları ve epidemilerin artım üzerine etkisi. Yüksek Lisans Tezi, Süleyman Demirel Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Isparta, 86s.
4. Aksu Y., 2010. Ağaçlandırma sahalarında Pinus sylvestris’lerde önemli zararlar yapan Neodiprion sertifer (Geoff.) (Hymenoptera; Diprionidae) üzerine yapılan araştırma. Çevre ve Orman Bakanlığı, Orman Genel Müdürlüğü Orman Koruma ve Yangınla Mücadele Dairesi Başkanlığı Yayınları, Ankara.
5. Arthurs S., K. M. Heinz & J. R. Prasifka, 2004. An analysis of using entomopathogenic nematodes against above-ground pests. Bulletin of Entomological Research, 94 (4): 297-306.
6. Avcı M., 2007. Çam yaprak arıları Diprion pini L, ve Neodiprion sertifer (Geoff.) (Hymenoptera; Diprionidae)'in Göller Yöresindeki zararı, biyolojisi ve doğal düşmanları. Türkiye II. Bitki Koruma Kongresi, 27-29 Ağustos 2007, Isparta, s. 71.
7. Avcı M., Z. E. Akıncı & Ş. Oğuzoğlu, 2022. Neodiprion sertifer (Geoffroy, 1785) (Hymenoptera: Diprionidae) salgınının kızılçamda çap artımı üzerine etkisi. Turkish Journal of Forestry, 23 (1): 30-37.
8. Baş R., 1973. Türkiye’de orman ağaçlarına zarar yapan zar kanatlılar (Hymenoptera) üzerine araştırmalar. Orman Genel Müdürlüğü, Ankara

9. Çanakçıoğlu H. & T. Mol, 1998. Orman entomolojisi zararlı ve yararlı böcekler. İstanbul Üniversitesi Orman Fakültesi Yayınları, İstanbul.
10. Çatal Y., 2011. Impacts of Neodiprion sertifer (Geoff., 1785) (Hymenoptera: Diprionidae) on growth and increment loss in young Pinus brutia (Ten.) generations. Turkish Journal of Entomology, 35 (3): 423-435.
11. Cecconello D. M., P. S. Taguti, P. M. J. O. Neves & V. S. Alves, 2025. Efficiency of entomopathogenic nematodes applied to larvae and pupae of Spodoptera cosmioides (Walker, 1858) (Lepidotera: Noctuidae) under laboratory and greenhouse conditions. Neotropical Entomology, https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-5194747/v1
12. Chen G. M., A. Alam, C. Ge, K. A. Khan, H. A. Ghramh, J. Ali, A. Tonğa, Q. Li & R. Chen, 2025. Steinernema carpocapsae as a promising biological control agent against Spodoptera frugiperda pupae. Crop Protection, 197: 107369.
13. Davis J. S., A. N. Glover, K. M. Everson, D. R. Coyle & C. R. Linnen, 2023. Identification, biology, and management of conifer sawflies (Hymenoptera: Diprioninae) in eastern North America. Journal of Integrated Pest Management, 14 (1): 13.
14. Georgis R., A. M., Koppenhöfer, L. A. Lacey, G. Bélair, L. W. Duncan, P. S. Grewal, M. Samish, L. Tan, P. Torr & R. W. H. M. Van Tol, 2006. Successes and failures in the use of parasitic nematodes for pest control. Biological Control, 38 (1): 103-123.
15. Georgis R., H. K. Kaya, & R. Gaugler, 1991. Effect of steinernematid and heterorhahditid nematodes (Rhahditida: Steinernematidae and Heterorhahditidae) on nontarget arthropods. Environmental Entomology, 20 (3): 815-822.
16. Ghavamabad R. G., S. M. Zamani, Y. Ahangaran, & H. Askary, 2026. Efficacy of native entomopathogenic nematodes in the biological control of Leucoma wiltshirei (Lepidoptera: Erebidae) in oak forests of Iran. Journal of Asia-Pacific Entomology, 29 (1): 102530.
17. Göktürk T., & G. Tozlu, 2019. The effect of Pyrethrum and Bacillus thuringiensis biopesticides on Diprion pini L. and Neodiprion sertifer (Geoffr.) (Hymenoptera: Diprionidae) larvae. Pakistan Journal of Zoology, 51 (3): 989-994.
18. Göze Özdemir F. G.., A. Uzun & O. Demirözer, 2021. Steinernema feltiae Filipjev ve Heterorhabditis bacteriophora Poinar, 1976’nın Leptinotarsa decemlineata (Say, 1824) üzerindeki etkinliğinin belirlenmesi. Ziraat Fakültesi Dergisi, 16 (2): 115-121.
19. Gözel Ç. & U. Gözel, 2019. The efficacy of native entomopathogenic nematodes against the pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa Den. & Schiff. (Lepidoptera: Thaumetopoeidae). Türkiye Biyolojik Mücadele Dergisi, 10 (2): 118-126.
20. Hajek A. E., & D. I. Shapiro-Ilan, (Eds.) 2018. Ecology of invertebrate diseases. John Wiley & Sons.
21. Hein N., A. A. Hainz, T. Wehren, & K. Fischer, 2023. Effects of an entomopathogenic nematode applied against Thaumetopoea processionea on non-target arthropods under field conditions. Biological Control, 179: 105177.
22. Karabörklü S., A. Ayvaz, S. Yilmaz, U. Azizoglu, & M. Akbulut, 2015. Native entomopathogenic nematodes isolated from Turkey and their effectiveness on pine processionary moth, Thaumetopoea wilkinsoni Tams. International Journal of Pest Management, 61 (1): 3-8.
23. Kenis M., B.P. Hurley, F. Colombari, S. Lawson, J. Sun, C. Wilcken, R. Weeks & S. Sathyapala, 2019. Guide to the classical biological control of insect pests in planted and natural forests, FAO Forestry Paper No. 182. Rome, FAO.
24. Khan M. R., I. Ahamad & M. H. Shah, 2020. Emerging important nematode problems in field crops and their management. In Emerging trends in plant pathology (pp. 33-62). Singapore: Springer Singapore.
25. Labaude S. & C. T. Griffin, 2018. Transmission success of entomopathogenic nematodes used in pest control. Insects, 9 (2): 72.
26. Lacey L. A., D. Grzywacz, D. I. Shapiro-Ilan, R. Frutos, M. Brownbridge, & M. S. Goettel, 2015. Insect pathogens as biological control agents: Back to the future. Journal of Invertebrate Pathology, 132: 1-41.
27. Lyytikainen-Saarenmaa P. 1999. Growth responses of Scots pine (Pinaceae) to artificial and sawfly (Hymenoptera: Diprionidae) defoliation. Canadian Entomologist, 131: 455–463.
28. Malinowski H., 2011. Possibility of forest protection against insects damaging root systems with the use of biological method based on entomopathogenic nematodes and bacteria. Sylwan, 155: 104-111.
29. MGM, 2024. Meteoroloji Genel Müdürlüğü. Toprak sıcaklıkları. https://www.mgm.gov.tr/sondurum/en-dusuk-toprak-sicakliklar.aspx (Erişim tarihi: 26 Nisan 2024).
30. Odendaal D., M. F. Addison & A. P. Malan, 2016. Control of diapausing codling moth, Cydia pomonella (Lepidoptera: Tortricidae) in wooden fruit bins, using entomopathogenic nematodes (Heterorhabditidae and Steinernematidae). Biocontrol Science Technology, 26 (11): 1504–1515.
31. Oliveira-Hofman C., S. Steffan & D. Shapiro-Ilan, 2023. A sustainable grower-based method for entomopathogenic nematode production. Journal of Insect Science, 5 (4): 1-5.
32. Peters A., 1996. The natural host range of Steinernema and Heterorhabditis spp. and their impact on insect populations. Biocontrol Science and Technology, 6 (3): 389-402.
33. Podgwaite J. D., P. Rush, D. Hall & G. S. Walton, 1984. Efficacy of the Neodiprion sertifer (Hymenoptera: Diprionidae) nucleopolyhedrosis virus (Baculovirus) product, Neochek-S. Journal of Economic Entomology, 77 (2): 525-528.
34. Quinzo-Ortega L. M., W. T. Swaney, R. Moore, R. Rae & C. D. Williams, 2024. Field trials of wild entomopathogenic fungi and commercial Steinernema carpocapsae on the large pine weevil (Hylobius abietis [L.]) including an assessment of non-target effects. Insects, 15 (12): 967.
35. Ramos-Rodríguez O., J. F. Campbell & S. B. Ramaswamy, 2006. Pathogenicity of three species of entompathogenic nematodes to some major stored-product insect pests. Journal of Stored Products Research, 42: 241-252.
36. Rosenheim J. A. & M. A. Hoy, 1989. Confidence intervals for the Abbott’s formula correction of bioassay data for control response. Journal of Economic Entomology, 82 (2): 331-335.
37. Şahin Y. S., N. Gençer, & A. Susurluk, 2020. Control potentials of some entomopathogenic nematodes against Asian chestnut gall wasp, Dryocosmus kuriphilus Yasumatsu, 1951 (Hymenoptera: Cynipidae). Turkish Journal of Entomology, 44 (4): 529-537.
38. Sarı R., 2008. Isparta ormanlarında zararlı Lepidoptera ve Hymenoptera türleriyle mücadelede biyoteknik yöntemlerin kullanımı. Yüksek Lisans Tezi, Süleyman Demirel Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü, Isparta, 123s.
39. Selikhovkin A. V., S. A. Merkuriev & Y. I. Gninenko, 2025. Outbreaks of pine sawflies in the northwest of the European Part of Russia and climate warming. Biology Bulletin, 52 (3): 100.
40. Shapiro-Ilan D. I., R.J. Stuart & C. W. McCoy, 2006. A comparison of entomopathogenic nematode longevity in soil under laboratory conditions. Journal of Nematology, 38 (1): 119.
41. Şimşek Z. & Y. Kondur, 2006. Çankırı ormanlarının zararlı böcekleri ve mücadele yöntemleri. Gazi Üniversitesi Orman Fakültesi Dergisi, 6 (1): 105-107.
42. Skrzecz I., A. Sierpińska & D. Tumialis, 2024. Entomopathogens in the integrated management of forest insects: from science to practice. Pest Management Science, 80 (6): 2503-2514.
43. Tarasco E., E. Fanelli, C. Salvemini, Y. El-Khoury, A. Troccoli, A. Vovlas & F. De Luca, 2023. Entomopathogenic nematodes and their symbiotic bacteria: from genes to field uses. Frontiers in Insect Science, 3: 1195254.
44. Tosun İ., 1975. Akdeniz Bölgesi iğne yapraklı ormanlarında zarar yapan böcekler ve önemli türlerin parazit ve yırtıcıları üzerinde araştırmalar. Orman Bakanlığı Orman Genel Müdürlüğü Yayınları, İstanbul
45. Tumialis D., A. Mazurkiewicz, L. Florczak & I. Skrzecz, 2023. The potential of entomopathogenic nematodes of the genera Steinernema and Heterorhabditis for biological control of the pine lappet moth Dendrolimus pini L. (Lepidoptera: Lasiocampidae) in Scots pine stands. Forestry: An International Journal of Forest Research, 96 (5): 733-739.
46. Tumialis D., I. Skrzecz, A. Mazurkiewicz & E. Pezowicz, 2019. Sensitivity of caterpillars of the pine tree lappet moth Dendrolimus pini to native isolates of entomopathogenic nematodes. International Journal of Pest Management, 65 (4): 332-337.
47. Tunca H., & D. Çayci, 2024. New approaches to the control of Neodiprion sertifer (Geoffroy, 1785) (Hymenoptera: Diprionidae). Harran Tarım ve Gıda Bilimleri Dergisi, 28(2): 192-200.
48. Uzun A., F. G. Göze Özdemir & O. Demirözer, 2021. Efficacy of the entomopathogenic nematode, Steinernema feltiae (Filipjev) (Rhabditida: Steinernematidae) on Mecorhis ungarica (Herbst, 1784) (Coleoptera: Rhynchitidae). Egyptian Journal of Biological Pest Control, 31: 1-4.
49. Virtanen T., S. Neuvonen, A. Nikula, M. Varama & P. Niemelä, 1996. Climate change and the risks of Neodiprion sertifer outbreaks on scots pine. Siva Fennica, 30 (2-3): 169- 177.
50. Williams C. D., A. B. Dillon, C. D. Harvey, R. Hennessy, L. Mc Namara & C. T. Griffin, 2013. Control of a major pest of forestry, Hylobius abietis, with entomopathogenic nematodes and fungi using eradicant and prophylactic strategies. Forest Ecology and Management, 305: 212-222.
51. Williams C. D., A. B. Dillon, D. Ennis, R. Hennessy & C. T. Griffin, 2015. Differential susceptibility of pine weevil, Hylobius abietis (Coleoptera: Curculionidae), larvae and pupae to entomopathogenic nematodes and death of adults infected as pupae. Biocontrol, 60 (4): 537-546.
52. Williams C. D., 2024. Forest applications of entomopathogenic nematodes. In Entomopathogenic Nematodes as Biological Control Agents (pp. 436-453). GB: CABI.
53. Wu S., Li Y., M. D. Toews, G. Mbata, & D. I. Shapiro-Ilan, 2023. Novel formulations improve the environmental tolerance of entomopathogenic nematodes. Biological Control, 186: 105329.
54. Wyckhuys K. A., A. C. Hughes, C. Buamas, A. C. Johnson, L. Vasseur, L. Reymondin, J. P. Deguine & D. Sheil, 2019. Biological control of an agricultural pest protects tropical forests. Communications Biology, 2(1): 10.
55. Yaman M., R. Nalçacioğlu & Z. Demirbağ, 2001. Viral control of the European pine sawfly, Neodiprion sertifer (Geoffroy) in Turkey. Turkish Journal of Biology, 25 (4): 419-425.