Presence of coliforms and antibiotic-resistant E. coli in stuffed mussels from street vendors

Abstract

Stuffed mussels, prepared by using Mediterranean mussels, rice, and spices, are widely favored as a traditional street food in Türkiye. Due to their filter-feeding, mussels may accumulate pathogens from aquatic environments. Moreover, inadequate hygiene during the preparation, storage, or sale of stuffed mussels may reduce their microbial quality and increase foodborne illness risks. Using mussel shell as a spoon may increase the risk of pathogens transmission. This study aimed to evaluate the hygienic quality of stuffed mussels sold in Aydın province. For this purpose, coliform levels and the presence of Escherichia coli were analyzed as indicator microorganisms. Additionally, the antibiotic resistance profiles of E. coli isolates were examined. A total of 250 stuffed mussel samples from 50 street vendors, 5 samples from each, were collected. The five mussels of each vendor were pooled to yield 50 composite samples for analysis. Coliform and E. coli were analyzed using conventional microbiological methods. Antibiotic susceptibility was evaluated using the Kirby-Bauer disk diffusion method. Coliform were detected in the edible part of the samples obtained from 21 vendors, on the shell surface from 18 vendors, and on both from 12 vendors. The mean level of contamination in positive samples determined as 2.42±0.95 log cfu/g for the edible parts and 1.72±0.72 log cfu/mL for the shell surfaces. E. coli was not detected on the shell samples, but one edible part sample was positive. The isolate showed resistance to ampicillin, cefoxitin, and gentamicin. These results underlined the need for improved hygiene practices, as stuffed mussels may pose a significant public health risk due to microbial contamination and antibiotic resistance.

Keywords

• Antibiotic resistance
• E. coli
• coliform
• stuffed mussel

Supporting Institution

This study was financially supported by TÜBİTAK under the 2209-A University Students Research Projects Support Program.

Ethical Statement

The authors declare that all data, information, and materials presented in this article were obtained in accordance with academic and ethical standards and reported in compliance with scientific ethics.

Sokak satıcılarında satışa sunulan midye dolmalarda koliformların ve antibiyotik dirençli E. coli varlığı

Abstract

Akdeniz midyesinin içine çeşitli baharatlarla harmanlanmış pilav doldurularak hazırlanan midye dolma, Türkiye’de geleneksel bir sokak lezzeti olarak yaygın bir şekilde tüketilmektedir. Filtrasyon yaparak beslenen midyeler, yaşadıkları su ortamındaki patojen mikroorganizmaları yapılarında biriktirebilir. Ayrıca, midye dolmaların hazırlama, depolama ve/veya satış aşamalarında hijyen koşullarına yeterince uyulmaması, mikrobiyolojik kaliteyi düşürebilmekte ve gıda kaynaklı hastalık riskini arttırabilmektedir. Tüketim sırasında midye kabuğunun kaşık olarak kullanılması patojenlerin transmisyon riskini arttırmaktadır. Çalışmada, Aydın ilinde satışa sunulan midye dolmaların hijyenik kalitesinin değerlendirilmesi amaçlamıştır. Bu doğrultuda, indikatör mikroorganizmalar olarak koliform düzeyleri ve Escherichia coli varlığı analiz edilmiştir. Ayrıca, E. coli izolatlarının antibiyotik direnç profilleri incelenmiştir. Toplam 250 midye dolma örneği, her birinden beşer örnek alınmak üzere 50 farklı satıcıdan toplanmıştır. Her satış noktasından alınan beş midye dolma birleştirilerek analizlerde kullanılmak üzere toplam 50 kompozit örnek oluşturulmuştur. Koliform ve E. coli, konvansiyonel mikrobiyolojik yöntemlerle analiz edilmiştir. E. coli suşlarının antibiyotik duyarlılığı Kirby-Bauer disk difüzyon yöntemiyle değerlendirilmiştir. Koliformlar, 21 satıcıdan alınan örneklerin yenilebilir kısımlarında, 18’inin kabuk yüzeylerinde ve 12’sinde hem yenilebilir hem de dış yüzeylerde tespit edilmiştir. Pozitif örneklerde ortalama kontaminasyon düzeyleri, yenilebilir kısımda 2,42 ± 0,95 log kob/g ve kabuk yüzeyinde 1,72 ± 0,72 log kob/mL olarak belirlenmiştir. Kabuk yüzeylerinde E. coli tespit edilmemiş, ancak yenilebilir bölümden alınan örneklerden birinde E. coli varlığı belirlenmiş ve bu izolat ampisilin, sefoksitin ve gentamisine karşı dirençli bulunmuştur. Bulgular, mikrobiyal kontaminasyon ve antibiyotik direnci nedeniyle midye dolmanın halk sağlığı açısından önemli bir risk oluşturabileceğini ve hijyen uygulamaları ile denetimlerin iyileştirilmesi gerektiğini ortaya koymaktadır.

Keywords

• Antibiyotik Dirençliği
• E. coli
• Koliform
• Midye Dolma

Supporting Institution

Bu çalışma, TÜBİTAK tarafından 2209-A Üniversite Öğrenci Araştırma Projeleri Destek Programı kapsamında desteklenmiştir.

Ethical Statement

Bu makaledeki sunulan verilerin, bilgilerin ve dokümanların akademik ve etik kurallar çerçevesinde elde edildiği, tüm bilgi, belge, değerlendirme ve sonuçlarının bilimsel etik ve ahlak kurallarına uygun olarak sunulduğuna dair yazarlardan etik beyan alınmıştır.

References

1. Food and Agriculture Organization (FAO). Street foods: report of an FAO technical meeting on street foods, Calcutta. Rome: FAO; 1997.
2. Kök F, Şahiner C, Koçak P, Göksoy E, Beyaz D, Büyükyörük S. Determination of microbiological quality of stuffed mussels sold in Aydin and Izmir. MANAS J Eng. 2015;3(1):70-6.
3. World Health Organization (WHO). Essential safety requirements for street-vended foods. Geneva: WHO; 1996.
4. Kişla D, Uzgün Y. Microbiological evaluation of stuffed mussels. J Food Prot. 2008;71(3):616-20. doi:10.4315/0362-028X-71.3.616.
5. Campos J, Gil J, Mourão J, Peixe L, Antunes P. Ready-to-eat street-vended food as a potential vehicle of bacterial pathogens and antimicrobial resistance: an exploratory study in Porto region, Portugal. Int J Food Microbiol. 2015;206:1-6. doi:10.1016/j.ijfoodmicro.2015.04.016.
6. Öztürk F, Gündüz H. Tüketime hazır midye dolmaların mikrobiyolojik kalitelerinin belirlenmesi. Gida. 2018;43(5):745-50. doi:10.15237/gida.GD18077.
7. Güngörür MN, Bostan K. İstanbul’da satışa sunulan midye dolmaların mikrobiyolojik kalitesi. Aydin Gastronomy. 2019;3(1):55-63.
8. Güngörür MN, Mol S. Bir gıda olarak midye. Aydin Gastronomy. 2019;3(2):119-27.

9. Marino A, Lombardo L, Fiorentino C, Orlandella B, Monticelli L, Nostro A, et al. Uptake of Escherichia coli, Vibrio cholerae non-O1 and Enterococcus durans by, and depuration of mussels (Mytilus galloprovincialis). Int J Food Microbiol. 2005;99(3):281-6. doi:10.1016/j.ijfoodmicro.2004.09.003.
10. Şener A, Demir N, Çakıcı N, Kaya H, Bakar C. Çanakkale Boğazı’ndan avlanan kara midyelerinin (Mytilus galloprovincialis) mikrobiyolojik incelemesi. Nobel Med. 2012;26(9-2):69-73.
11. Dos Santos FS, Neves RAF, de Carvalho WF, Krepsky N, Crapez MAC. Evaluation of the immune responses of the brown mussel Perna perna as indicators of fecal pollution. Fish Shellfish Immunol. 2018;80:115-23. doi:10.1016/j.fsi.2018.05.061.
12. Kocatepe D, Taşkaya G, Turan H, Kaya Y. Microbiological investigation of wild, cultivated mussels (Mytilus galloprovincialis L. 1819) and stuffed mussels in Sinop, Turkey. Ukr Food J. 2016;5(2):299-305. doi:10.24263/2304-974X-2016-5-2-9.
13. Ates M, Ozkizilcik A, Tabakoglu C. Microbiological analysis of stuffed mussels sold in the streets. Indian J Microbiol. 2011;51(3):350-4. doi:10.1007/s12088-011-0174-6.
14. Korkmaz BIO, Korkmaz S, Mustafa Y, Gürer ÜS. Microbiological risks and portion analysis of stuffed mussels sold in Istanbul. Van Vet J. 2020;31(2):74-7. doi:10.36483/vanvetj.630547.
15. Suleymanoglu AA, Ozkan S, Aydin A. Presence of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli and carbapenem resistance in ready-to-eat stuffed mussels in Istanbul. Acta Aliment. 2024;53(3):442-50.
16. Commission of the European Communities. Commission Decision No. 93/51/EEC on the microbiological criteria applicable to the production of cooked crustaceans and molluscan shellfish. Off J Eur Communities. 1993;L13:11-3.
17. Tosun M, Taylan G, Zorba NN. Çanakkale bölgesinden alınan midye ve deniz suyu örneklerinin mikrobiyolojik kalitelerinin belirlenmesi. Gida. 2021;46(4):949-58. doi:10.15237/gida.GD21080.
18. Sivakumar M, Abass G, Vivekanandhan R, Anukampa, Singh DK, Bhilegaonkar K, et al. Extended-spectrum beta-lactamase (ESBL) producing and multidrug-resistant Escherichia coli in street foods: a public health concern. J Food Sci Technol. 2021;58(4):1247-61. doi:10.1007/s13197-020-04634-9.
19. Guenther S, Ewers C, Wieler LH. Extended-spectrum beta-lactamases producing E. coli in wildlife, yet another form of environmental pollution? Front Microbiol. 2011;2:246. doi:10.3389/fmicb.2011.00246.
20. Ryu SH, Lee JH, Park SH, Song MO, Park SH, Jung HW, et al. Antimicrobial resistance profiles among Escherichia coli strains isolated from commercial and cooked foods. Int J Food Microbiol. 2012;159(3):263-6. doi:10.1016/j.ijfoodmicro.2012.09.001.
21. Abayneh M, Tesfaw G, Abdissa A. Isolation of extended-spectrum β-lactamase-producing Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae from patients with community-onset urinary tract infections in Jimma University Specialized Hospital, Southwest Ethiopia. Can J Infect Dis Med Microbiol. 2018;4846159. doi:10.1155/2018/4846159.
22. Akter H, Shaikat A, Imtiaz MA, Islam A, Khan SA, Hassan MM. Prevalence and multidrug resistance pattern of Escherichia coli isolated. Bangladesh J Vet Anim Sci. 2019;7(2):69-74.
23. Karadal F, Onmaz NE, Hizlisoy H, Al S, Telli N, Yildirim Y, et al. Isolation, genotyping and antimicrobial susceptibility of pathogenic Escherichia coli serotypes in ready-to-eat foods. J Hellenic Vet Med Soc. 2019;70(3):1661-8. doi:10.12681/jhvms.21790.
24. Siddabathuni A. Bacteriological analysis of ready-to-serve foods from a South Indian city: a potential source for drug resistant pathogens. J Microbiol Infect Dis. 2019;9(2):83-9. doi:10.5799/jmid.574601.
25. Tanış H, Aytaç B, Ertaş E, Aygan A. Lor peynirlerinde fekal kaynaklı Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae aranması ve antibiyotik direnç profillerinin belirlenmesi. Turk J Nat Sci. 2021;10(1):46-51.
26. Karademir F, Kahraman T. İstanbul’da tüketime sunulan midye dolmaların mikrobiyolojik kalitesinin belirlenmesi. Kocatepe Vet J. 2021;14(4):436-43. doi:10.30607/kvj.958598.
27. International Organization for Standardization. ISO 4832:2006. Microbiology of food and animal feeding stuffs. Horizontal method for the enumeration of coliforms: colony count technique. Geneva: ISO; 2006.
28. International Organization for Standardization. ISO 16649-1:2001. Microbiology of food and animal feeding stuffs. Horizontal method for the enumeration of beta-glucuronidase-positive Escherichia coli. Part 1: colony-count technique at 44 °C using membranes and 5-bromo-4-chloro-3-indolyl beta-D-glucuronide. Geneva: ISO; 2001.
29. European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing (EUCAST). Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters. Version 13.0. Basel: EUCAST; 2023.
30. Yüce M. Sokakta satılan gıdaların mikrobiyolojik açıdan incelenmesi ve halk sağlığı açısından değerlendirilmesi. İstanbul: Marmara Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü; 2016. Yüksek lisans tezi.
31. Kafa B, Kılınç B. Tüketime hazır halde satışa sunulan işlenmiş midye ürünlerinin mikrobiyal kaliteleri. Ege J Fish Aquat Sci. 2022;39(1):46-54. doi:10.12714/egejfas.39.1.07.
32. Çolakoğlu FA, Çardak M, Çakır F. An investigation on microbiological quality of stuffed mussels sold in Canakkale. Gida. 2003;9:86-9.
33. Türk Gıda Kodeksi (TGK). Türk Gıda Kodeksi Mikrobiyolojik Kriterler Tebliği. Resmî Gazete. 2025;32812.