Tüketime Hazır Bazı Gıdalarda Staphylococcus aureus’un Varlığı, Enterotoksijenik Özellikleri ile Antibiyotik Dirençliliğinin Belirlenmesi

Yıl 2025, Sayı: 10, 14 - 28

Duygu Yılmazlar , Haydar Özdemir

Öz

Bu çalışma, Ankara’da satışa sunulan tüketime hazır bazı gıdalarda Staphylococcus aureus’un varlığı, enterotoksijenik özellikleri ile antibiyotik dirençliliklerini belirlemek amacıyla yapılmıştır. Bu amaçla her birinden 20’şer adet olmak üzere alınan (Rus salata, İtalyan salata, Tavuk salata, kadınbudu köfte, arnavut ciğer, tavuk döner, kremalı yaş pasta, kazandibi ve keşkül tatlı örneği) 180 adet örnek materyal olarak kullanılmıştır. Alınan örneklerde S. aureus’un varlığı klasik kültür tekniğine göre tespit edilmiştir. Daha sonra klasik kültür tekniğinde S. aureus olarak belirlenen suşlar PCR tekniği ile doğrulanmıştır. Doğrulanan S. aureus suşlarında PCR tekniği kullanılarak klasik enterotoksin genleri (sea, seb, sec, sed, see) ile mecA ve mecC genleri araştırılmıştır. Ayrıca S. aureus suşlarının 9 farklı antibiyotiğe karşı dirençlilikleri araştırılmıştır. Yapılan analizler sonucu toplam 13 adet S. aureus suşu izole edilmiştir. İzole edilen bu suşlardan 1’i (% 5) kadınbudu köftede, 2’si (% 10) arnavut ciğerinde, 1’i (% 5) tavuk dönerde, 1’i (% 5) tavuk salatasında, 4’ü (%20) kremalı yaş pastada, 1’i (% 5) kazandibinde ve 3’ü (%15) keşkül örneklerinde saptanmıştır. Rus salatası ve İtalyan salatası örneklerinde ise S. aureus bulunmamıştır. İzole edilen toplam 13 adet S. aureus suşundan 7’sinin (% 53,8) enterotoksijenik özellikte olduğu belirlenmiş olup, 4’ünün sea, 3’ünün ise sec enterotoksin genine sahip olduğu belirlenmiştir. Ayrıca suşların hiçbirinde mecA ve mecC geni tespit edilmemiştir. Yapılan antibiyotik dirençlilik testlerinde suşlardan 8’nin (% 61,53) penisiline, 6’sının sefoksitine (% 46,15), 4’ünün (% 30,76) oksasiline, 3’ünün (% 23,07) eritromisin ve siprofloksasine (% 23,07), 2’sinin (% 15,38) klindamisine,1 izolatında (% 7,69) trimetoprim/sulfametoksazola dirençli bulunmuştur. Suşların hiçbiri gentamisin ve kloramfenikola karşı dirençli bulunmamıştır. Sonuç olarak, tüketime hazır gıdalarda bulunan enterotoksijenik S. aureus suşlarının gıda zehirlenmelerinde önemli rol oynayabileceğini göstermektedir. Bu nedenle halk sağlığının korunması ve güvenli gıda üretiminde HACCP sisteminin etkin olarak uygulanması önemlidir.

Anahtar Kelimeler

Antibiyotik Dirençliliği , Enterotoksin , Staphylococcus aureus , Tüketime Hazır Gıda

Kaynakça

• Alisarli, M., Sancak, Y. C., Akkaya, L. ve Elibol, C. (2003). Bazı Sütlü Gıdalarda Staphylococcus aureus'un İzolasyonu, Termonükleaz Aktivitesi ve Enterotoksijenik Özelliklerinin Araştırılması. Turkish Journal of Veterinary & Animal Sciences, 27(6), 1457-1462.
• Anonim. (2003). ISO (International Standart Office, 6888-1). Microbiology of food and animal feedingstuffs - Horizontal method for the enumeration of coagulase-positive staphylococci (Staphylococcus aureus and other species).
• Anonim. (2017). CLSI (Clinical Laboratory Standarts Institute). Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing; M100, 27th Edition. Januar 2017, USA.
• Argudín, M. Á., Mendoza, M. C. ve Rodicio, M. R. (2010). Food poisoning and Staphylococcus aureus enterotoxins. Toxins, 2(7), 1751-1773. https://doi.org/10.3390/toxins2071751
• Baumgartner, A., Niederhauser, I. ve Johler, S. (2014). Virulence and resistance gene profiles of Staphylococcus aureus strains isolated from ready-to-eat foods. Journal of Food Protection, 77(7), 1232-1236. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-14-027
• Bennett, R. ve Lancette, G. (1998). Staphylococcus aureus. Chapter 12. FDA’s Bacteriological Analytical Manual (8th ed.).(Revision A).
• Bennett, R. W., Hait, J. M. ve Tallent, S. M. (2013). Staphylococcus aureus. Guide to Foodborne Pathogens, 26-44. https://doi.org/10.1002/9781118684856.ch2
• Brakstad, O. G., Aasbakk, K. ve Maeland, J. A. (1992). Detection of Staphylococcus aureus by polymerase chain reaction amplification of the nuc gene. Journal of Clinical Microbiology, 30(7), 1654-1660. https://doi.org/10.1128/jcm.30.7.1654-1660.1992
• Carvalho, J. S., Neto, A. F. L., Melo, I. M., Varjão, L. M., Andrade, C. A. D. N., Xavier, D. E., Leal, N. C. ve Almeida, R. C. D. C. (2020). Occurrence of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in ready-to-eat raw fish from Japanese cuisine restaurants in Salvador, Brazil. Journal of Food Protection, 83(6), 991-995. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-19-375
• Chen, Q., Zhao, G., Yang, W., Chen, F., Qi, Y. ve Lou, Z. (2023). Investigation into the prevalence of enterotoxin genes and genetic background of Staphylococcus aureus isolates from retain foods in Hangzhou, China. BMC Microbiology, 23(1), 294. https://doi.org/10.1186/s12866-023-03027-0
• Doyle, M. E., Hartmann, F. A. ve Wong, A. C. L. (2012). Methicillin-resistant staphylococci: implications for our food supply? Animal Health Research Reviews, 13(2), 157-180. https://doi.org/10.1017/S1466252312000187
• Erol, İ., Sırıken, B., Gün, H., Şireli, U. T., Kısa, Ö. ve Kaymaz, Ş. (1996). Kremalı Pastaların Mikrobiyolojik Kalitelerinin Belirlenmesi. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 43, 413-420.
• Esemu, S. N., Njoh, S. T., Ndip, L. M., Keneh, N. K., Kfusi, J. A. ve Njukeng, A. P. (2023). Ready-to-Eat Foods: A Potential Vehicle for the Spread of Coagulase-Positive Staphylococci and Antimicrobial-Resistant Staphylococcus aureus in Buea Municipality, South West Cameroon. Canadian Journal of Infectious Diseases and Medical Microbiology. https://doi.org/10.1155/2023/9735319
• Fang, T. J., Wei, Q.-K., Liao, C.-W., Hung, M.-J. ve Wang, T.-H. (2003). Microbiological quality of 18 C ready-to-eat food products sold in Taiwan. International Journal of Food Microbiology, 80(3), 241-250. https://doi.org/10.1016/S0168-1605(02)00172-1
• Hammad, A. M., Watanabe, W., Fujii, T. ve Shimamoto, T. (2012). Occurrence and characteristics of methicillin-resistant and-susceptible Staphylococcus aureus and methicillin-resistant coagulase-negative staphylococci from Japanese retail ready-to-eat raw fish. International Journal of Food Microbiology, 156(3), 286-289. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2012.03.022
• Harada, T., Taguchi, M., Kawahara, R., Kanki, M. ve Kawatsu, K. (2018). Prevalence and antimicrobial susceptibility of bacterial pathogens in ready-to-eat foods retailed in Osaka Prefecture, Japan. Journal of Food Protection, 81(9), 1450-1458. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-18-035
• Hennekinne, J.-A. (2018). Staphylococcus aureus as a leading cause of foodborne outbreaks worldwide. In: Staphylococcus aureus (pp. 129-146). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-809671-0.00007-3
• Hennekinne, J.-A., De Buyser, M.-L. ve Dragacci, S. (2012). Staphylococcus aureus and its food poisoning toxins: characterization and outbreak investigation. FEMS Microbiology Reviews, 36(4), 815-836. https://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2011.00311.x
• Johnson, W., Tyler, S., Ewan, E., Ashton, F., Pollard, D. ve Rozee, K. (1991). Detection of genes for enterotoxins, exfoliative toxins, and toxic shock syndrome toxin 1 in Staphylococcus aureus by the polymerase chain reaction. Journal of Clinical Microbiology, 29(3), 426-430. https://doi.org/10.1128/jcm.29.3.426-430.1991
• Kearns, A., Seiders, P., Wheeler, J., Freeman, R. ve Steward, M. (1999). Rapid detection of methicillin-resistant staphylococci by multiplex PCR. Journal of Hospital Infection, 43(1), 33-37. https://doi.org/10.1053/jhin.1999.0631
• Kitai, S., Shimizu, A., Kawano, J., Sato, E., Nakano, C., Uji, T. ve Kitagawa, H. (2005). Characterization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus isolated from retail raw chicken meat in Japan. Journal of Veterinary Medical Science, 67(1), 107-110. https://doi.org/10.1292/jvms.67.107
• Kokkinakis, M. N., Fragkiadakis, G. A., Lapidakis, N. E. ve Kokkinaki, A. N. (2020). Assessing microbiological quality of ready-to-eat prepacked sandwiches, in Crete, Greece. Journal of Food Science and Technology, 57, 4220-4227. https://doi.org/10.1007/s13197-020-04460-z
• Lee, J. H. (2003). Methicillin (oxacillin)-resistant Staphylococcus aureus strains isolated from major food animals and their potential transmission to humans. Applied and Environmental Microbiology, 69(11), 6489-6494. https://doi.org/10.1128/AEM.69.11.6489-6494.2003
• Lin, Q., Sun, H., Yao, K., Cai, J., Ren, Y. ve Chi, Y. (2019). The prevalence, antibiotic resistance and biofilm formation of Staphylococcus aureus in bulk ready-to-eat foods. Biomolecules, 9(10), 524. https://doi.org/10.3390/biom9100524
• Mehrotra, M., Wang, G. ve Johnson, W. M. (2000). Multiplex PCR for detection of genes for Staphylococcus aureus enterotoxins, exfoliative toxins, toxic shock syndrome toxin 1, and methicillin resistance. Journal of Clinical Microbiology, 38(3), 1032-1035. https://doi.org/10.1128/jcm.38.3.1032-1035.2000
• Meldrum, R., Smith, R., Ellis, P. ve Garside, J. (2006). Microbiological quality of randomly selected ready-to-eat foods sampled between 2003 and 2005 in Wales, UK. International Journal of Food Microbiology, 108(3), 397-400. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2006.01.003
• Mikhaylova, Y., Shelenkov, A., Chernyshkov, A., Tyumentseva, M., Saenko, S., Egorova, A., Manzeniuk, I. ve Akimkin, V. (2022). Whole-genome analysis of Staphylococcus aureus isolates from ready-to-eat food in Russia. Foods, 11(17), 2574. https://doi.org/10.3390/foods11172574
• Monday, S. R. ve Bohach, G. A. (1999). Use of multiplex PCR to detect classical and newly described pyrogenic toxin genes in staphylococcal isolates. Journal of Clinical Microbiology, 37(10), 3411-3414. https://doi.org/10.1128/jcm.37.10.3411-3414.1999
• Normanno, G., La Salandra, G., Dambrosio, A., Quaglia, N., Corrente, M., Parisi, A., Santagada, G., Firinu, A., Crisetti, E. ve Celano, G. (2007). Occurrence, characterization and antimicrobial resistance of enterotoxigenic Staphylococcus aureus isolated from meat and dairy products. International Journal of Food Microbiology, 115(3), 290-296. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2006.10.049
• Öksüztepe, G., Güran, H. Ş. ve İncili, G. K. (2013). Elazığ’da satışa sunulan bazı sütlü tatlıların mikrobiyolojik kalitesi. Fırat Üniversitesi Sağlık Bilimleri Veteriner Dergisi, 27(1), 19-24.
• Romano, A., Carrella, S., Rezza, S., Nia, Y., Hennekinne, J. A., Bianchi, D. M., Martucci, F., Zuccon, F., Gulino, M. ve Di Mari, C. (2023). First Report of Food Poisoning Due to Staphylococcal Enterotoxin Type B in Döner Kebab (Italy). Pathogens, 12(9), 1139. https://doi.org/10.3390/pathogens12091139
• Secim, Y. ve Ucar, G. (2014). Microbiological quality of some milky sweets offered for consumption in the city center of konya and manufactured experimentally. Pakistan Journal of Nutrition, 13(1), 56-61. https://doi.org/10.3923/pjn.2014.56.61
• Shah, M. (2003). Molecular pathogenesis of Staphylococcus aureus and other staphylococci. Journal of Applied Bacteriology, 59, 207-221.
• Stegger, A., Andersen, P., Kearns, A., Pichon, B., Holmes, M., Edwards, G., Laurent, F., Teale, C., Skov, R. ve Larsen, A. (2012). Rapid detection, differentiation and typing of methicillin-resistant Staphylococcus aureus harbouring either mecA or the new mecA homologue mecALGA251. Clinical Microbiology and Infection, 18(4), 395-400. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2011.03715.x
• Şahiner, C., Kızanlık, P. K., Kök, F., Göksoy, E. Ö., Beyaz, D. ve Büyükyörük, S. (2019). Bazı Sütlü Tatlıların Mikrobiyolojik Kalitelerinin Araştırılması. Animal Health Production and Hygiene, 8(2), 657-662.
• Temelli, S., Sen, C., Evrensel, S. S. ve Yüksek, N. (2005). Soğuk olarak tüketime sunulan bazı hazır gıdaların mikrobiyolojik kalitelerinin incelenmesi. Uludağ Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 24(1-2-3-4), 69-74.
• Veras, J. F., Do Carmo, L. S., Tong, L. C., Shupp, J. W., Cummings, C., Dos Santos, D. A., Cerqueira, M. M. O. P., Cantini, A., Nicoli, J. R. ve Jett, M. (2008). A study of the enterotoxigenicity of coagulase-negative and coagulase-positive staphylococcal isolates from food poisoning outbreaks in Minas Gerais, Brazil. International Journal of Infectious Diseases, 12(4), 410-415. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2007.09.018
• Wise, R., Hart, T., Cars, O., Streulens, M., Helmuth, R., Huovinen, P. ve Sprenger, M. (1998). Antimicrobial resistance. British Medical Journal, 317, 609-610. https://doi.org/10.1136/bmj.317.7159.609
• Wu, S., Huang, J., Zhang, F., Wu, Q., Zhang, J., Pang, R., Zeng, H., Yang, X., Chen, M. ve Wang, J. (2019). Prevalence and characterization of food-related methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in China. Frontiers in Microbiology, 10, 304. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00304
• Xing, X., Li, G., Zhang, W., Wang, X., Xia, X., Yang, B. ve Meng, J. (2014). Prevalence, antimicrobial susceptibility, and enterotoxin gene detection of Staphylococcus aureus isolates in ready-to-eat foods in Shaanxi, People's Republic of China. Journal of Food Protection, 77(2), 331-334. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-13-301
• Yang, X., Zhang, J., Yu, S., Wu, Q., Guo, W., Huang, J. ve Cai, S. (2016). Prevalence of Staphylococcus aureus and methicillin-resistant Staphylococcus aureus in retail ready-to-eat foods in China. Frontiers in Microbiology, 7, 816. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00816
• Yang, S., Pei, X., Yang, D., Zhang, H., Chen, Q., Chui, H., Qiao, X., Huang, Y. ve Liu, Q. (2018). Microbial contamination in bulk ready-to-eat meat products of China in 2016. Food Control, 91, 113-122. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2018.03.027