Meta-analysis of Prevalence of Cronobacter sakazakii in Foods Consumed in Turkey

Öz

In this study, it is aimed to make meta-analysis of the prevalence of Cronobacter sakazakii in various foods consumed in Turkey. The prevalences of C. sakazakii detected in the different independent studies were combined to provide a common prevalence estimate and heterogeneities between studies were investigated. The study material consisted of 22 studies investigating C. sakazakii prevalence in a total of 2463 food samples included infant formula, infant formula ingredients, milk and dairy products and meat and meat products between the years 1997-2019 was carried out in Turkey. As a result of the meta-analysis, the common prevalence of C. sakazakii was detected as (%95 Confidence Interval; 0.021-0.044) for all studies. In the evaluated studies, infant formula, infant formula ingredients, milk and dairy products and meat and meat products were identified as sub-groups due to sufficient prevalence data and meta-regression analysis was applied between sub-groups. Accordingly, the prevalence of C. sakazakii in infant formula, infant formula ingredients, milk and dairy products and meat and meat products were determined as 0.01 (0.00-0.01), 0.11 (0.04-0.18), 0.05 (0.02-0.08) and 0.03 (0.00-0.06) in Turkey, respectively. Heterogeneities due to sampling size of studies on the presence of C. sakazakii in foods consumed in Turkey were corrected and main prevalence of the pathogen in Turkey is calculated. The study concluded that the pathogen is epidemiologically important and effective implementation of food safety management systems in the food production chain is necessary for public health.

Anahtar Kelimeler

• Cronobacter sakazakii,meta-analysis,prevalence

Türkiye’de Tüketime Sunulan Gıdalarda Cronobacter sakazakii Prevalansların Meta-analiz ile Belirlenmesi

Öz

Bu çalışmada, Türkiye’de tüketime sunulan çeşitli gıdalarda tespit edilen Cronobacter sakazakii prevalanslarının meta-analizinin yapılması amaçlanmıştır. Birbirinden bağımsız olarak yapılmış çalışmalarda belirlenen C. sakazakii prevalansları birleştirilerek Türkiye için ortak prevalans kestirimi sağlanmış ve çalışmalar arası heterojenlikler araştırılmıştır. Çalışma materyalini, 2008-2019 yılları arasında Türkiye’de yapılmış C. sakazakii prevalansının belirlendiği 22 adet çalışma ve bu çalışmalarda incelenen 2463 gıda numunesi oluşturmuştur. Meta-analiz sonucunda C. sakazakii ortak prevalans değeri 0.033 (%95 Güven aralığı; 0.021-0.044) olarak bulunmuştur. İncelenen çalışmalarda bebek maması, bebek maması yapımında kullanılan hammaddeler, süt ve süt ürünleri ve et ve et ürünleri, yeterli prevalans verisi bulunduğundan alt gruplar olarak belirlenmiş ve alt gruplar arası meta-regresyon analizi uygulanmıştır. Çalışma bulgularına göre Türkiye’de C. sakazakii prevalansı; bebek maması, bebek maması hammaddeleri, süt ve süt ürünleri ve et ve et ürünlerinde sırasıyla 0.01 (0.00-0.01), 0.11 (0.04-0.18), 0.05 (0.02-0.08) ve 0.03 (0.00-0.06) olarak ortaya konulmuştur. Türkiye’de tüketime sunulan gıdalarda C. sakazakii varlığına ilişkin yapılan çalışmaların örneklem büyüklüğüne bağlı olarak göstermiş oldukları heterojeniteler giderilmiş ve patojenin Türkiye geneli ortak prevalansı hesaplanmıştır. Çalışma sonucunda etkenin epidemiyolojik olarak önemli olduğu ve üretim zincirinde gıda güvenliği yönetim sistemlerinin etkin olarak uygulanmasının halk sağlığı açısından gerekli olduğu sonucuna varılmıştır.

Anahtar Kelimeler

• Cronobacter sakazakii,meta-analiz,prevalans

Kaynakça

1. Abebe GM. Çeşitli Gıda Örneklerinden İzole Edilen Enterobacter Sakazakıı’nin Biyofilm Oluşumunun Araştırılması. Yüksek Lisans Tezi, Gazi Üniversitesi, Ankara, 2013.
2. Akgül Keser B. Çikolata ve Sütlü-Kremalı Keklerin Üretim Aşamalarında Potansiyel Risk Oluşturabilecek Listeria Monocytogenes, Cronobacter (Enterobacter) Sakazakii Ve Salmonella Spp. Patojen Bakterilerinin Real-Time Pcr Yöntemi İle Belirlenmesi. Yüksek Lisans Tezi, Ege Üniversitesi, İzmir, 2015.
3. Aksu F, Sandıkçı Altunatmaz S, Issa G, Özmen Togay S, Aksu H. Prevalence and identification by multiplex polymerase chain reaction patterns of Cronobacter spp. isolated from plant-based foods. Food Sci Technol. 2019; 36(4): 730-736.
4. Aksu F, Sandıkçı Altunatmaz S, Ossa G, Aksoy A, Aksu H. Prevalence of Cronobacter spp. in various foodstuffs and identification by multiplex PCR. Food Sci Technol. 2019; 39(3): 729-734.
5. Anonim. CDC update: investigation of Cronobacter infections among infants in the United States. Centers for Disease Control and Prevention. 2011. http://www.cdc.gov/foodsafety/diseases/cronobacter/2011-investigation/; 2011. Erişim tarihi: 07 Aralık 2019.
6. Anonim. Codex Alimentarius Commission. CAC/RCP 66-2008. Code of Hygienic Practice for Powdered Formulae for Infants and Young Children. 2008. www.fao.org/input/download/standards/11026/CXP_066e.pdf. Erişim Tarihi: 08 Aralık 2019.
7. Anonim. Commission Regulation (EC). Commission Regulation (EC) No 1441/2007 of 5 December 2007 amending Regulation (EC) No 2073/2005 on microbiological criteria for foodstuffs. 2007. https://eur-lex.europa.eu/legal-content/EN/TXT/PDF/?uri=CELEX:32007R1441&from=EN. Erişim Tarihi: 08 Aralık 2019.
8. Anonim. FSANZ. Compendium of microbiological criteria for food. 2016. https://www.foodstandards.gov.au/publications/Documents/Compedium%20of%20Microbiological%20Criteria/Compendium%20of%20Microbiological%20Criteria.pdf . Erişim Tarihi: 08 Aralık 2019.

9. Anonim. Türk Gıda Kodeksi Yönetmeliği Mikrobiyolojik Kriterler Tebliği 2009/6. Resmi Gazete (06 Şubat 2009 tarihli ve 27133 sayılı).
10. Assefa A, Bihon A. A systematic review and metaanalysis of prevalence of Escherichia coli in foods of animal origin in Ethiopia. Heliyon. 2018; 4: e00716.
11. Cava Gümüş P, Tekiner İH, Çakmak B, Tacer Caba Z, Özpınar H. Investigation of Extended Spectrum Β-Lactamases(ESBL)-Producing Enterobacteriaceae and Cronobacter Spp in Infant Formulas and Cereal-Based Foods for Children. IGUSABDER. 2017; 1: 19-32.
12. Churchill KJ, Jan M. Sargeant JM, Farber JM, O’connor AM. Prevalence of Listeria monocytogenes in Select Ready-to-Eat Foods-Deli Meat, Soft Cheese, and Packaged Salad: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Food Prot. 2019; 82(2): 344-357.
13. Çakmak B. Piyasada Satışa Sunulan Çeşitli Bebek Mamalarında ve Pastörize Sütlerde Enterobacter Sakazakii’nin Varlığı. Doktora Tezi, İstanbul Üniversitesi, İstanbul, 2012.
14. Çetingürbüz B. Hazır Toz Bebek Mamaları Ve Çiğ Sütlerde Enterobacter Sakazakii’ nin Bulunma Sıklığı. Yüksek Lisans Tezi, Gazi Üniversitesi, Ankara, 2013.
15. Çetinkaya E, Joseph S, Ayhan K, Forsythe SJ. Comparison of methods for the microbiological identification and profiling of Cronobacter species from ingredients used in the preparation of infant formula. Mol Cell Probes. 2013; 27: 60-64.
16. Dalkılıç Kaya G. Süt Ürünleri ve Bebek Mamalarında Enterobacter Sakazakii (Cronobacter Spp.) Varlığının Araştırılması ve Gelişmesinde Sıcaklık ve Seker Çeşitlerinin Etkisi. Doktora Tezi, İstanbul Teknik Üniversitesi, İstanbul, 2011.
17. Demirci Ü, Tekiner İH, Cakmak B, Özpınar H. Occurrence and molecular characterization of different virulence-associated genes of Cronobacter sakazakii isolates from some foods and dust samples. Cienc Rural. 2018; 48(8): e20180127.
18. Duval S, Tweedie R. Trim and fill: A simple funnel-plot-based method of testing and adjusting for publication bias in meta-analysis. Biometrics. 2000; 56(2): 455-63.
19. Friedermann M. Enterobacter sakazakii in food and beverages (other than infant formula and milk powder). Int J Food Microbiol. 2007; 1161-10.
20. Garbowska M, Berthold-Pluta A, Stasiak-Rozanska L. Microbiological quality of selected spices and herbs including the presence of Cronobacter spp. Food Microbiol. 2015; 49: 1-5.
21. Gökmen M, Tekinşen KK, Gürbüz Ü. Presence Of Enterobacter Sakazakii in Milk Powder, Whey Powder And White Cheese Produced in Konya. Kafkas Univ Vet Fak Derg. 2010; 16: 163-166.
22. Gutema FD, Agga GE , Abdi RD , De Zutter L, Duchateau L, Gabriël S. Prevalence and Serotype Diversity of Salmonella in Apparently Healthy Cattle: Systematic Review and Meta-Analysis of Published Studies. 2000-2017 Front Vet Sci. 2019; 6: 102.
23. Güner A, Doğruer Y, Cebirbay MA, Yalçın S, Gülsen S, Telli N. An investigation on the prevalence of Cronobacter sakazakii in powdered infant formula consumed in Turkey. J Food Agri Environ. 2011; 9(2): 82-84.
24. Heperkan D, Dalkilic-Kaya G, Juneja VK. Cronobacter sakazakii in baby foods and baby food ingredients of dairy origin and microbiological profile of positive samples. LWT-Food Sci Technol. 2017; 75: 402-407.
25. Holy O, Forstythe S. Cronobacter spp. as emerging causes of healthcareassociated infection. J Hosp Infect. 2014; 86: 169-177.
26. Hu S, Yu Y, Xiao X. Stress resistance, detection and disinfection of Cronobacter spp. in dairy products: A review. Food Control. 2018; 85: 400-415.
27. Iversen C, Mullane N, McCardell B, Tal BD, Lehner A, Fanning S, Stephan R, Joosten H. Cronobacter gen. nov., a new genus to accommodate the biogroups of Enterobacter sakazakii, and proposal of Cronobacter sakazakii gen. nov., comb. nov.,Cronobacter malonaticus sp. nov., Cronobacter turicensis sp. nov., Cronobacter muytjensii sp. nov., Cronobacter dublinensis sp. nov., Cronobacter genomospecies 1, and of three subspecies, Cronobacter dublinensis subsp. dublinensis subsp. nov., Cronobacter dublinensis subsp. lausannensis subsp. nov. and Cronobacterdublinensis subsp. lactaridi subsp. nov. Int J Syst Evol Microbiol. 2008; 58: 1442-1447.
28. Jaradat ZW, Al Mousa W, Elbetieha A, Al Nabulsi A, Tall BD (2014): Cronobacter spp.-opportunistic food-borne pathogens. A review of their virulence and environmental-adaptive traits. J Med Microbiol, 63, 1023-1037.
29. Kalyantanda G, Shumyak L, Archibald LK. Cronobacter Species Contamination of Powdered Infant Formula and the Implications for Neonatal Health. Front Pediatr. 2015; 3: 56.
30. Karataş M. Tunceli Bölgesinde Satışa Sunulan Geleneksel Şavak Tulum Peynirlerinin Cronobacter Spp. Yönünden İncelenmesi, 16s Rrna Dizi Analizi İle Alt Tür Belirlemesi Ve Suşların Antibiyotik Dirençliliğinin Saptanması. Yüksek Lisans Tezi, Tunceli Üniversitesi, Tunceli, 2014.
31. Kimiran-Erdem A, Arslan-Aydoğdu EÖ, Gürün S. Bacteriological analysis of the red pepper spices marketed as packaged and unpackaged in Istanbul. IUFS J Biol. 2013; 72(2): 23-30.
32. Koluman A. Çeşitli Gıdalardan Cronobacter Spp. (Enterobacter Sakazakii)İzolasyon ve İdentifikasyonu. GTED. 2011; 6(2): 16-19.
33. Kucerova E, Clifton SW, Xia XQ, Long F, Porwollik S, Fulton L, Fronick C, Minx P, Kyung K, Warren W, Fulton R, Feng D, Wollam A, Bhonagiri SNV, Nash WE, Hallsworth-Pepin K, Wilson RK, McClellandand M, Forsythe SJ. Genome sequence of Cronobacter sakazakii BAA-894 and comparative genomic hybridization analysis with other Cronobacter species. PLoS One. 2010; 5: e9556.
34. Li Y, Chen Q, Zhao J, Jiang H, Lu F, Bie X, Lu Z. Osolation, identification and antimicrobial resistance of Cronobacter spp. isolated from various foods in China. Food Control. 2014; 37: 109-114.
35. Matyar F, Kaya A, Dinçer S. Antibacterial Agents And Heavy Metal Resistance in Gram-Negative Bacteria İsolated From Seawater, Shrimp And Sediment in Iskenderun Bay, Turkey. Science Of The Total Environ. 2008; 407: 279-285.
36. Menga M. Toz Bebek Mamalarında ve Yeni Doğan Beslenme Tüplerinde Cronobacter Spp. (Enterobacter Sakazakii) Araştırılması. Yüksek Lisans Tezi, İstanbul Üniversitesi, İstanbul, 2011.
37. Özçakmak S, Çeti̇nkaya A. The presence of Cronobacter sakazakii, Enterobacteriaceae spp. and Ochratoxin-A in Infant Rice-based formula and milled rice products. Hitite J Sci Eng. 2018; 5(2): 85-90.
38. Polat Yemiş G. Cronobacter Sakazakii’nin Bebek Mamalarından İzolasyonu ve Gelişme Parametrelerinin İncelenmesi. Doktora Tezi, Ankara Üniversitesi, Ankara, 2011.
39. Sani NA, Odeyemi OA. Occurrence and prevalence of Cronobacter spp. in plant and animal derived food sources: a systematic review and meta-analysis. Springerplus. 2015; 4: 545.
40. Sezer Ç, Vatansever L, Bilge N. The Microbiological Quality of Infant Milk and Follow-on Formula. Van Vet J. 2015; 26(1): 31-34.
41. Sutton AJ, Abrams KR, Jones DR. An illustrated guide to the methods of meta-analysis. J Eval Clin Pract. 2001; 7: 135-148. Tokatlı N. Farklı Formülasyonlarda Üretilen Bebek Mamalarının Bileşimi, Bazı Mikrobiyojik Özellikleri Ve Enterobacter Sakazakii Varlığının Belirlenmesi. Yüksek Lisans Tezi, Namık Kemal Üniversitesi, Tekirdağ, 2009.
42. Van Acker J, de Smet F, Muyldermans G, Bougatef A, Naessens A, Lauwers S. Outbreak of necrotizing enterocolitis associated with Enterobacter sakazakii in powdered milk formula. J Clin Microbiol. 2001; 39(1): 293-297.