Hayvansal Gıdalardan İzole Edilen Escherichia coli ve Klebsiella spp. Bakterilerinin Genişletilmiş Spektrumlu Βeta Laktamaz Üretimi Ve Çoklu Antibiyotik Dirençliliğinin Belirlenmesi

Yıl 2025, Cilt: 6 Sayı: 2, 330 - 342, 29.11.2025

Adem Yılmaz , Ebru Beyzi , Meryem Burcu Külahcı , Sumru Çıtak

https://doi.org/10.63716/guffd.1795977

Öz

Antibiyotiklerin, veterinerlikte büyüme faktörü olarak, profilakside ve tedavide sıklıkla kullanılması, dirençli bakterilerin hayvansal gıdalar aracılığıyla insanlara geçişini artırmaktadır. Bu durum toplum sağlığı açısından sorunlara neden olmaktadır. Çalışmada Ankara'da satışa sunulan 26 adet peynir, 24 adet çiğ süt, 8 tavuk ve 13 et örneğinden izole edilen Enterobacterales izolatlarının tür düzeyinde tanımlamaları MALDI-TOF-MS ile gerçekleştirilmiştir. İdentifikasyon sonrasında toplam 147 Enterobacterales izolatının 44’ü (%29,9) E. coli, 33’ü (%22,5) Klebsiella pneumoniae, 23’ü (%15,6) Citrobacter spp, 15’i (%10,2) Enterobacter cloacae, 6’sı (%4,1) Raoultella ornithinolytica, 4’ü (%2,7) Enterobacter ludwigii, 3’ü (%2) Klebsiella oxytoca, 2’şer tanesi (%1,3) Enterobacter hormaechei, Enterobacter kobei, Buttiauxella agrestis ve Leclercia adecarboxylata ve 1’er tanesi (%0,7) de Serratia liquefaciens ve Acinetobacter baumannii olarak adlandırılmıştır. Enterobacterales üyelerinin antibiyotik dirençlilik durumu Kirby-Bauer Disk Difüzyon yöntemi, Genişletilmiş Spektrumlu Beta-Laktamaz (GSBL) çift disk sinerji testi ve CHROMagar ESBL'de koloni rengi ile araştırılmıştır. Çift disk sinerji testinde (ÇDST) toplam 147 Enterobacterales izolatının 81'i (%55,1) GSBL pozitif, 66'sı (%44,9) GSBL negatif bulunmuştur. Kromojenik agar GSBL testinde ise 147 Enterobacterales izolatının 67'si (%45,6) GSBL pozitif, 80'i (%54,4) GSBL negatif bulunmuştur. 44 E. coli izolatının 25'i (%56), 36 Klebsiella izolatının 24'ü (%66) GSBL pozitif olarak belirlenmiştir. Enterobacterales izolatları en fazla (%53,7) ampisilin ve (%32,7) amoksisilin klavulanik asite dirençli bulunmuştur. İzolatların tamamı (%100) amikasin ve imipeneme duyarlı bulunmuştur.

Anahtar Kelimeler

Escherichia coli , Klebsiella spp. , GSBL , Antibiyotik direnci

Destekleyen Kurum

Bu çalışma Gazi Üniversitesi Bilimsel Araştırma Projeleri Koordinasyon Birimi tarafından desteklenmiştir. Proje Numarası: FYL-2022-8310

Proje Numarası

FYL-2022-8310

Teşekkür

Bu çalışma, Gazi Üniversitesi Fen Bilimleri Enstitüsü Biyoloji Anabilim Dalında, “Hayvansal gıdalardan izole edilen Escherichia coli ve Klebsiella spp bakterilerinin Genişletilmiş Spektrumlu Beta-Laktamaz üretimi ve çoklu antibiyotik dirençliliğinin belirlenmesi” isimli yüksek lisans tezinden türetilmiştir.

Kaynakça

• Husan, O., Çadirci, Ö. (2019). Determination of Extended Spectrum β‐Lactamase Producing Enterobacteriaceae from Cheese Samples Sold in Public Bazaars. Journal of Food Safety, 39(5).
• Zhao, X., Zhao, H., Zhou, Z., Miao, Y., Li, R., Yang, B., Yang, Z. (2022). Characterization of Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Escherichia coli Isolates That Cause Diarrhea in Sheep in Northwest China. Microbiology Spectrum, 10(4), e01595-22.
• Çil, G. İ., Cengiz, G., Arslan, B., ve Şireli, U. T. (2020). Tavuk Eti Örneklerinde Genişlemiş Spektrumlu Beta-Laktamaz Üreten Escherichia coli Suşlarının Belirlenmesi. Eurasian Journal of Veterinary Sciences, 36(3), 187-192.
• Mwanginde, L. W., Majigo, M., and Kajeguka, D. C. (2021). High Carriage Rate of Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Escherichia coli and Klebsiella Species among Poultry Meat Vendors in Dar es Salaam: The Urgent Need for Intervention to Prevent the Spread of Multidrug-Resistant Pathogens. International Journal of Microbiology, 6653993.
• Fernández-Gómez, P., Trigal, E., Alegría, Á., Santos, J. A., López, M., Prieto, M., and Alvarez-Ordóñez, A. (2022). Biofilm Formation Ability and Tolerance to Food-Associated Stresses Among ESBL-Producing Escherichia coli Strains From Foods of Animal Origin and Human Patients. Lebensmittel-Wissenschaft & Technologie, 168, 113961.
• Süleymanoğlu, A. A., Aksu, H., ve Aydın, A. (2022). Enterobacteriaceae Suşlarında Genişlemiş Spektrumlu Beta-laktamaz ile Karbapenem ve Kolistin Direnci. Bozok Veterinary Sciences, 3(1), 12-19.
• Junaid, K., Ejaz, H., Younas, S., Alanazi, A., Yasmeen, H., and Rehman, A. (2022). Detection of Klebsiella pneumoniae Antibiotic-Resistant Genes: An İmpending Source of Multidrug Resistance Dissemination Through Raw Food. Saudi Journal of Biological Sciences, 29(5), 3347-3353.
• Montso, K. P., Dlamini, S. B., Kumar, A., and Ateba, C. N. (2019). Antimicrobial Resistance Factors of Extended-Spectrum Beta-Lactamases Producing Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae isolated from Cattle Farms and Raw Beef in North-West Province, South Africa. BioMed Research İnternational, 4318306.
• Alegría, Á., Arias-Temprano, M., Fernández-Natal, I., Rodríguez-Calleja, J. M., García-López, M. L., and Santos, J. A. (2020). Molecular Diversity of ESBL-Producing Escherichia coli from Foods of Animal Origin and Human Patients. International Journal of Environmental Research and Public Health, 17(4), 1312.
• Worku, W., Desta, M., and Menjetta, T. (2022). High Prevalence and Antimicrobial Susceptibility Pattern of Salmonella Species and Extended-Spectrum β-Lactamase Producing Escherichia coli From Raw Cattle Meat at Butcher Houses in Hawassa City, Sidama Regional State, Ethiopia. PLOS One, 17(1), e0262308.
• İnternet: https://www.mevzuat.gov.tr/mevzuat?MevzuatNo=34289&MevzuatTur=7&MevzuatTertip=5 (Son erişim: 05.11.2025).
• Garrity, G. M. (Ed.). (2005). Bergey's Manual® of Systematic Bacteriology: Volume 2: The Proteobacteria, Part B: The Gammaproteobacteria. Springer. 587-850. https://doi.org/10.1007/0-387-28022-7
• National Committee for Clinical Laboratory Standards. (2002). Approved standard M2–A7, vol 20. Performance standards for antimicrobial disk susceptibility tests, 7th edn. NCCLS, Villanova, PA.
• Dağlar, D. ve Öngüt, G. (2012). Genişlemiş Spektrumlu Beta-Laktamazlar GSBL ve Tanı Yöntemleri. Annals of Health Sciences Research, 1(1), 1-9.
• Dağlar, D., Eres Sarıtaş, Z., Özhak Baysan, B., Öngüt, G., Öğünç, D., Çolak, D. (2012). Genişlemiş Spektrumlu Beta-Laktamaz Üreten Escherichia coli ve Klebsiella pneumoniae İzolatlarının Tanımlanmasında ChromID ESBL Agar Besiyerinin Değerlendirilmesi. Türk Mikrobiyol Cem Derg, 42(1), 39-42.
• İnternet: https://www.chromagar.com/en/product/chromagar-esbl/ (Son erişim: 27.08.2025).
• Kürekci, C., Arkadaş, M., Avşar, Y. K. (2016). Occurrence, Genetic Characterization and Antimicrobial Resistance of Extended Spectrum β-Lactamase Producing Escherichia coli Isolated from Sürk Samples, a Traditional Turkish Cheese. Journal of Food Measurement and Characterization, 10, 709-714.
• Ramos, G. L. D. P. A., dos Santos Nascimento, J. (2021). Antibiotic Resistance Profile and Detection of Degradative Enzymes by Enterobacteriaceae Isolated From Raw Goat Milk. Germs, 11(2), 211.
• El Refaey, A. I., Hussein, H., Ombarak, R. A., Abbas, N. H., Hammad, A. M. (2023). Prevalence and Antimicrobial Susceptibility of Ceftiofur-Resistant Enterobacteriaceae in Raw Cow’s Milk and Kareish Cheese. Journal of Current Veterinary Research, 5(2), 10-26.
• Demirci, M., Yığın, A., Altun, S. K., ve Ekici, S. (2023). Escherichia coli ve Klebsiella spp.'de Genişletilmiş Spektrumlu Beta-Laktamaz Genlerinin Çiğ İnek Sütünde Moleküler Bir Araştırması. Türk Veteriner Araştırma Dergisi, 7(1), 1-5.
• İnat, G., Sırıken, B., Çiftci, A., Erol, İ., Başkan, C., ve Yıldırım, T. (2023). Kıyma ve Tavuk Etinde Geniş Spektrumlu β-Laktamaz Üreten Enterobacteriaceae Türlerinin Moleküler Karakterizasyonu. Uluslararası Gıda Mikrobiyolojisi Dergisi, 398, 110228.
• Huizinga, P., Kluytmans-van den Bergh, M., Rossen, J. W., Willemsen, I., Verhulst, C., Savelkoul, P. H., and Kluytmans, J. (2019). Decreasing Prevalence of Contamination with Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae in Retail Chicken Meat in the Netherlands. PLOS One, 14(12).
• Arslan, S., and Eyi, A. (2011). Antimicrobial Resistance and ESBL Prevalence in Escherichia coli from Retail Meats. Journal of Food Safety, 31(2), 262-267.
• Giufrè, M., Mazzolini, E., Cerquetti, M., Brusaferro, S., Accogli, M., Agnoletti, F., and Thoma, C. (2021). Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Escherichia coli From Extraintestinal Infections in Humans and Food-Producing Animals in Italy: A One Health Study. International Journal of Antimicrobial Agents, 58(5), 106433.
• Mladenović, K. G., Grujović, M. Ž., Kiš, M., Furmeg, S., Tkalec, V. J., Stefanović, O. D., and Kocić-Tanackov, S. D. (2021). Enterobacteriaceae in Food Safety with an Emphasis on Raw Milk and Meat. Applied Microbiology and Biotechnology, 1-13.
• Tekiner, İ. H., and Özpınar, H. (2016). Occurrence and Characteristics of Extended Spectrum Beta-Lactamases-Producing Enterobacteriaceae From Foods of Animal Origin. Brazilian Journal of Microbiology, 47, 444-451.
• Aytaç, B., Tanış, H., Aygan, A., ve Ertaş, E. (2021). Lor Peynirlerinde Fekal Kaynaklı Esherichia coli ve Klebsiella pneumoniae Aranması ve Antibiyotik Direnç Profillerinin Belirlenmesi. Türk Doğa ve Fen Dergisi, 10(1), 46-51.
• Menck-Costa, M. F., Baptista, A. A. S., Sanches, M. S., Santos, B. Q. D., Cicero, C. E., Kitagawa, H. Y., and Kobayashi, R. K. T. (2023). Resistance and Virulence Surveillance in Escherichia coli Isolated from Commercial Meat Samples: A One Health Approach. Microorganisms, 11(11), 2712.
• Ojer-Usoz, E., González, D., Vitas, A. I., Leiva, J., García-Jalón, I., Febles-Casquero, A., and de la Soledad Escolano, M. (2013). Prevalence of Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae in Meat Products Sold in Navarra, Spain. Meat Science, 93(2), 316-321.
• Abdallah, H. M., Al Naiemi, N., Elsohaby, I., Mahmoud, A. F., Salem, G. A., and Vandenbroucke-Grauls, C. M. J. E. (2022). Prevalence of Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Enterobacterales in Retail Sheep Meat From Zagazig City, Egypt. BMC Veterinary Research, 18(1), 191.
• Castanheira, M., Simner, P. J., Bradford, P. A. (2021). Extended-Spectrum β-Lactamases: An Update on Their Characteristics, Epidemiology and Detection. JAC-Antimicrobial Resistance, 3(3).
• Husna, A., Rahman, M. M., Badruzzaman, A. T. M., Sikder, M. H., Islam, M. R., Rahman, M. T., Alam, J., & Ashour, H. M. (2023). Extended-Spectrum β-Lactamases (ESBL): Challenges and Opportunities. Biomedicines, 11(11), 2937.
• Özpınar, H., Tekiner, İ. H., Sarıcı, B., Çakmak, B., Gökalp, F., and Özadam, A. (2017). Phenotypic Characterization of ESBL- and AmpC-Type β-Lactamases in Enterobacteriaceae from Chicken Meat and Dairy Products. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 64, 267-272.
• Badri, A. M., Ibrahim, I. T., Mohamed, S. G., Garbi, M. I., Kabbashi, A. S., and Arbab, M. H. (2017). Prevalence of Extended Spectrum Beta Lactamase (ESBL) Producing Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae Isolated from Raw Milk Samples in Al Jazirah State, Sudan. Molecular Biology, 7(1), 201.
• Odenthal, S., Akineden, Ö., and Usleber, E. (2016). Extended-Spectrum β-Lactamase Producing Enterobacteriaceae in Bulk Tank Milk from German Dairy Farms. International Journal of Food Microbiology, 238, 72-78.
• Uyanik, T., Çadirci, Ö., Gücükoğlu, A., and Can, C. (2022). Investigation of Major Carbapenemase Genes in ESBL-Producing Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae Strains Isolated From Raw Milk in the Black Sea Region of Turkey. International Dairy Journal, 128, 105315.
• Gücükoğlu, A., Uyanık, T., Çadırcı, Ö., Uğurtay, E., Kanat, S., ve Bölükbaş, A. (2023). Ham Manda Sütü ve Süt Ürünlerinde Genişletilmiş Spektrumlu β-laktamaz Üreten Enterobacteriaceae'nin Multipleks ve Gerçek Zamanlı PCR ile Belirlenmesi. Uluslararası Süt Dergisi, 140, 105581.
• Gaffer, W., Gwida, M., Samra, R. A., Al-Ashmawy, M. (2019). Occurrence and Molecular Characterization of Extended Spectrum Beta-Lactamase Producing Enterobacteriaceae in Milk and Dairy Products. Slovenian Veterinary Research, 56.
• Huizinga, P., Kluytmans-van den Bergh, M., Rossen, J. W., Willemsen, I., Verhulst, C., Savelkoul, P. H., and Kluytmans, J. (2019). Decreasing Prevalence of Contamination with ESBL-Producing Enterobacteriaceae in Retail Chicken Meat in the Netherlands. PLOS One, 14(12).
• Eibach, D., Dekker, D., Boahen, K. G., Akenten, C. W., Sarpong, N., Campos, C. B., and May, J. (2018). Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Escherichia coli And Klebsiella pneumoniae in Local and Imported Poultry Meat in Ghana. Veterinary Microbiology, 217, 7-12.
• Kola, A., Kohler, C., Pfeifer, Y., Schwab, F., Kühn, K., Schulz, K., and Steinmetz, I. (2012). High Prevalence of Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae in Organic and Conventional Retail Chicken Meat, Germany. Journal of Antimicrobial Chemotherapy, 67(11), 2631-2634.
• Palmeira, J. D., Ferreira, H. M. N. (2020). Extended-Spectrum β-Lactamase (ESBL)-Producing Enterobacteriaceae in Cattle Production: A Threat Around the World. Heliyon, 6(1).